RESUMO
Objetivo: identificar o local de início da resposta faríngea da deglutição e correlacionar com a topografia da lesão no Acidente Vascular Cerebral Isquêmico (AVCi) agudo.
Métodos: estudo observacional, transversal e prospectivo, envolvendo 30 pacientes de uma unidade de AVC. O estudo ocorreu em quatro fases: (1) avaliação do risco de disfagia; (2) análise topográfica das lesões cerebrais; (3) avaliação objetiva da deglutição por meio da videofluoroscopia; e (4) análise cega dos exames videofluoroscópicos por duas fonoaudiólogas.O início da resposta faríngea foi determinado pelo protocolo Modified Barium Swallow Impairment Profile (MBSImP TM ), considerando o componente 6. Para a análise estatística, utilizaram-se os testes de correlação de Spearman, qui-quadrado e Kappa de Cohen (p < 0,05).
Resultados: a amostra foi composta de 13 (43,0%) mulheres e 17 (57,0%) homens, com idade média de 69,1±9,21 anos. Não houve correlação entre o local de início da resposta faríngea e a topografia das lesões cerebrais.
Conclusão: não se observou correlação entre o local de início da resposta faríngea da deglutição e topografia da lesão encefálica.
Descritores:
Deglutição; Transtornos de Deglutição; Fluoroscopia; Faringe; Acidente Vascular Cerebral
ABSTRACT
Purpose: to identify the onset site of the pharyngeal swallow response and correlate it with lesion topography in acute ischemic stroke (AIS).
Methods: an observational, cross-sectional, and prospective study involving 30 patients from a stroke unit, conducted in four phases: (1) dysphagia risk screening, (2) topographic analysis of brain lesions, (3) objective swallowing assessment, using videofluoroscopy, and (4) blinded analysis of videofluoroscopic exams by two speech-language pathologists. The onset of the pharyngeal swallow response was determined by using the Modified Barium Swallow Impairment Profile (MBSImP™), considering component 6. Statistical analysis included Spearman’s correlation, chi-square, and Cohen’s kappa tests (p < 0.05).
Results: the sample consisted of 13 (43.0%) females and 17 (57.0%) males, with a mean age of 69.1 ± 9.21 years. No correlation was found between the onset site of the pharyngeal swallow response and brain lesion topography.
Conclusion: the onset site of the pharyngeal swallow response did not correlate with the brain lesion topography in this population.
Keywords:
Deglutition; Swallowing Disorders; Fluoroscopy; Pharynx; Stroke
INTRODUÇÃO
O Acidente Vascular Cerebral (AVC) é uma das principais causas de mortalidade e a principal causa de incapacidade no Brasil e no mundo. Entre as complicações frequentes após AVC destaca-se a disfagia orofaríngea (DO), caracterizada por alterações na eficiência e segurança em uma ou mais fases da deglutição. Estima-se que a prevalência global de disfagia após AVC seja de 46,6%, com maior ocorrência nos casos de AVC hemorrágico (58,8%) em comparação aos isquêmicos (43,6%). Na fase aguda, a DO acomete entre 40% e 78% dos pacientes e, embora possa apresentar melhora ao longo da recuperação, persiste como condição crônica em até metade dos casos1,2.
A deglutição é uma função complexa, mediada por uma ampla rede neural bilateral que se estende desde o tronco cerebral até as estruturas cerebrais corticais e subcorticais. Essas conexões neurais são susceptíveis a danos decorrentes de um Acidente Vascular Cerebral Isquêmico (AVCi)2. A fase faríngea da deglutição caracteriza-se como o momento em que ocorre a proteção das vias aéreas, ocorrendo uma sequência de eventos importantes, rápidos, coordenados e precisos3. Os mecanorreceptores responsáveis por desencadear a resposta faríngea, podem ser danificados após uma lesão encefálica, ocasionando ausência ou maior prolongamento dessa resposta, elevando o risco de penetração laríngea e aspiração traqueal4.
O tronco encefálico é conhecido como o principal centro de controle da fase faríngea da deglutição. Entretanto, evidências indicam que a fase faríngea também é modulada por regiões encefálicas superiores, ajustando a resposta motora ao contexto e à tarefa em execução. Isso sugere que a fase faríngea da deglutição não é exclusivamente reflexa, mas sim um processo integrado, capaz de ajustar-se dinamicamente com base em entradas cognitivas, conhecimento prévio e previsões sensório-motoras5.
Outras hipóteses relatam que o início da resposta faríngea seja uma ação reflexa polissináptica que desencadeia acomodações morfofuncionais conforme a descida do bolo pressurizado, enviado da cavidade oral para a câmara faríngea. Considera-se que cada deglutição é única em termos de força, velocidade, amplitude de movimento e que depende do volume, sabor, viscosidade e temperatura do bolo alimentar6,7.
Observa-se que o local de início da resposta faríngea fornece informações sobre o padrão sensório-motor da deglutição. Esta temática tem sido estudada tanto em indivíduos saudáveis8, como em diferentes patologias neurológicas, incluindo o AVCi9,10.
Apesar dos avanços tecnológicos em neuroimagem e no estudo da neurofisiologia, as evidências atuais ainda não permitem discutir de maneira robusta o impacto da localização da lesão nos aspectos da eficiência e segurança da biomecânica da deglutição11,12. A grande maioria dos estudos concentra-se apenas em investigar as alterações da fase faríngea, incluindo resíduos faríngeos, penetração laríngea e aspiração traqueal11,13. São escassas as pesquisas que exploram a relação entre o local de início da resposta faríngea com lateralidade, área cortical, supratentorial e infratentorial da lesão após AVCi.
As lesões em região infratentorial decorrente de um AVCi geralmente causam comprometimentos mais significativos na resposta faríngea quando comparadas às lesões supratentoriais14,15. Além do mais, diferentes locais de lesões corticais e subcorticais estão associados à disfagia orofaríngea (DO) de grau leve a grave14. De forma quase unânime, os estudos indicam uma ativação lateralizada variável em múltiplas regiões cerebrais durante o processo de deglutição15,16. Entretanto, a lateralidade cortical dominante das fases da deglutição ainda é um tema controverso na literatura.
Com base nas evidências existentes, parte-se da hipótese de que a localização da lesão cerebral influencia o local de início da resposta faríngea da deglutição. Lesões infratentoriais possam estar associadas a um início mais tardio da resposta faríngea, desencadeando essa resposta em estruturas mais inferiores da faringe, como os recessos piriformes. Por outro lado, lesões supratentoriais, incluindo áreas corticais e subcorticais, podem apresentar um impacto menos significativo nesse parâmetro, com o início da resposta faríngea ocorrendo em estruturas mais superiores, como o ângulo posterior da mandíbula e as valéculas epiglóticas.
A compreensão da relação entre a localização das lesões e os achados da fase faríngea da deglutição permite a identificação precoce de pacientes em risco de disfagia. Geralmente, as informações da neuroimagem estão disponíveis minutos ou horas após a admissão hospitalar, o que facilita esse processo. Além disso, a localização da lesão está associada à capacidade de resposta a diferentes abordagens de tratamento e emerge como uma das determinantes na recuperação da DO17,18.
Diante dessas evidências, faz-se necessário o desenvolvimento de estudos que aprofundem a compreensão dos achados da fase faríngea da deglutição em relação à localização da lesão encefálica, considerando diferentes volumes e consistências alimentares no âmbito da avaliação de deglutição. O entendimento desses aspectos fornece direcionamentos clínicos específicos para diagnóstico, prognóstico e prescrição do tratamento em DO, contribuindo assim, para a qualidade de vida desses indivíduos.
Portanto, este estudo tem como objetivo identificar os locais de início da resposta faríngea da deglutição e verificar a correlação entre este parâmetro e a topografia da lesão cerebral em pacientes na fase aguda após AVCi.
MÉTODOS
Estudo prospectivo, observacional, transversal e quantitativo, aprovado pelo Comitê de Ética em Pesquisa (CEP) do Complexo Hospital de Clínicas da Universidade Federal do Paraná (CHC-UFPR), sob o parecer nº 4.754.516 (CAAE: 46963921.7.0000.0096). A participação dos indivíduos foi voluntária, mediante assinatura do Termo de Consentimento Livre e Esclarecido (TCLE), após serem devidamente informados sobre os objetivos e procedimentos do estudo. Este estudo segue as diretrizes estabelecidas pela Resolução nº 466/2012 do Conselho Nacional de Saúde, do Ministério da Saúde, Brasil.
A amostra foi composta por 30 pacientes diagnosticados com AVC isquêmico, internados em uma unidade especializada no atendimento a pacientes pós-AVC. A seleção dos participantes foi realizada por meio de prontuário eletrônico, seguindo um cálculo amostral e critérios de inclusão e exclusão.
Foram estabelecidos como critérios de inclusão: pacientes ≥ 60 anos; ambos os gêneros; primeiro AVCi confirmado por exames de Ressonância Magnética (RM) e neurologista com até 48 horas do evento; com e sem queixa de deglutição, não submetidos a terapia de reperfusão cerebral; responsivos para realizar a Videofluoroscopia e sem avaliação e/ou realização previa de terapia fonoaudiológica.
Os critérios de exclusão foram: antecedentes de AVCi e/ou hemorrágico; lesão cerebral ampla, como hemorragia intracraniana maciça, lesão cerebral hipóxica, lesão cerebral traumática ou infarto múltiplo; doenças neurológicas subjacentes (ex: demências, Parkinson e/ou doenças neurodegenerativas); história prévia de cirurgia de cabeça e pescoço; anomalias estruturais de orofaringolaringe e pacientes instáveis hemodinamicamente.
Esse estudo compreendeu quatro etapas distintas. Primeira etapa: avaliação do risco da DO. Segunda etapa: análise dos exames de imagem com os dados topograficos da localização das lesões. Terceira etapa: avaliação instrumental da deglutição por meio da videofluoroscopia. Quarta etapa: análise cega dos exames videofluoroscópicos por duas fonoaudiólogas.
Primeira etapa - Avaliação do risco da DO
Essa etapa foi realizada sempre pelo mesmo Fonoaudiólogo (a) na unidade AVC nas primeiras 48 horas após o evento isquêmico. Para este fim utilizou-se a escala Gugging Swallowing Screen (GUSS)19 que é um instrumento padronizado e validado para ser utilizado na beira do leito de pacientes após AVC em fase aguda. A escala GUSS, composta por sete itens, tem como objetivo avaliar a capacidade e grau das alterações de deglutição, os resultados previstos por essa escala, classificam a deglutição em: normal, disfagia leve, disfagia moderada ou disfagia grave.
Segunda etapa - Análise topográfica da localização das lesões.
As informações sobre a localização das lesões foram obtidas a partir da RM realizada na admissão hospitalar. Dois neurologistas avaliaram as imagens simultaneamente e, por consenso, determinaram a localização da lesão, ambos desconhecendo os demais procedimentos do estudo.
As áreas das lesões foram subdivididas considerando lateralidade, tentório e área cortical, sendo distribuídas das seguintes formas:
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Lateralidade: Lesão em Hemisfério Direito e Lesão em hemisfério esquerdo
-
Lesão supratentorial e/ou infratentorial
-
Área cortical: Lesão cortical, subcortical e/ou córtico-subcortical
Terceira etapa - Avaliação Instrumental por Meio da Videofluoroscopia
Esta etapa foi realizada no Setor do Raios-X Contrastado por um médico radiologista e uma fonoaudióloga, ambos com expertise no exame e “cegos” para os resultados da avaliação do risco de disfagia. O intervalo de tempo entre a avaliação do risco de disfagia e a videofluoroscopia foi ≤ 48 horas.
Os pacientes mantiveram-se sentados, em um ângulo de 90º e foram avaliados na visão lateral. Os limites anatômicos que são observados no exame estendem-se desde a cavidade oral até o esôfago, sendo anteriormente demarcados pelos lábios, posteriormente pela parede da faringe, superiormente pela nasofaringe e inferiormente pelo esôfago20. Foi utililizado o aparelho de Raios-X da marca Siemens, modelo Axiom R100 e monitor Siemens modelo M44-2. As imagens foram capturadas 30 frames por segundo, registradas e armazendas em um notebook para posterior análise.
O protocolo de execução do exame iniciou-se com diluição do sulfato de bario 100% nas consistências alimentares seguindo as diretrizes da International Dysphagia Diet Standardisation Initiative (IDDSI)21:
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IDDSI-0 (liquido ralo): água mineral sem gás em temperatura ambiente + sulfato de bario gel 100%;
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IDDSI-2 (levemente espessado): sulfato de bario gel 100% espessado com 1,2g (1 sachê) de espessante ThickenUp Clear (51-350 cP);
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IDDSI-4 (extremamente espessado): sulfato de bario gel 100% espessado com 3,6g (3 sachês) de espessante ThickenUp Clear (acima de 1750 cP);
Foram ofertados volumes de 5 ml e 10 ml de cada consistência alimentar em colher de sopa de plástico. A administração foi realizada por autooferta, com os pacientes orientados a levar a colher à boca e deglutir de forma espontânea, para evitar interferências do comando verbal3. A sequência da oferta das consistências alimentares variou conforme a segurança do paciente, e a administração foi interrompida na presença de aspiração laringotraqueal com risco clínico. Dessa forma, nem todos os volumes e consistências foram avaliados em todos os participantes.
Quarta etapa - Ánalise dos exames de Videofluoroscopia
As imagens foram analisadas de forma independente por duas fonoaudiólogas, ambas com mais de 10 anos de experiência na realização do exame. As avaliadoras desconheciam a história clínica dos participantes e a localização das lesões cerebrais, o que garantiu uma análise cega. Por questões de segurança, nem todos os volumes das três consistências alimentares foram administrados. Sendo assim, foram analisadas 163 deglutições, distribuídas da seguinte forma: IDDSI-0 (53 deglutições), IDDSI-2 (59 deglutições) e IDDSI-4 (51 deglutições).
O local de início da resposta faríngea foi avaliado com base no primeiro movimento vigoroso de deslocamento anterossuperior do osso hioide, conforme o protocolo Modified Barium Swallow Impairment Profile (MBSImP TM )22, adaptado e traduzido para o português brasileiro23. Para fins de análise, foi considerado apenas o componente 6 deste protocolo, que classifica o local de início da resposta faríngea em cinco pontos anatômicos distintos:
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0 = Cabeça do bolo no ângulo posterior do ramo da mandíbula (primeira excursão do osso hioide)
-
1 = Cabeça do bolo nas valéculas;
-
2 = Cabeça do bolo na face laríngea da epiglote
-
3 = Cabeça do bolo no seio piriforme
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4 = Nenhum início visível em qualquer local.
Análise estatística
Os dados foram coletados e tabulados em planilhas no software Excel (Microsoft, v.15.33, 2017). Para a análise descritiva, as variáveis categóricas foram apresentadas segundo suas frequências, prevalências e porcentagens.
A frequência de ocorrência entre variáveis foi comparada pelo teste de qui-quadrado, usando a Medida Residual Padronizada (MRP) para identificar desvios significativos, com MRP > 2 indicando maior incidência e MRP < -2 menor incidência24. A correlação entre variáveis foi analisada pelo teste de Spearman, considerando correlações de nula (≤ 0,10) a forte (≥ 0,7). A significância estatística foi estabelecida em 5% (p < 0,05).
Para avaliar a concordância entre avaliadores, utilizou-se o teste Kappa de Cohen, com valores interpretativos variando de nula (≤ 0) a excelente (0,81-1,00)25. De maneira geral, a concordância intra-avaliadores na identificação do local de início da resposta faríngea variou conforme a consistência alimentar: foi excelente (0,81-1,00) para a consistência IDDSI-4, alta (0,61-0,80) para a IDDSI-2 e moderada (0,41-0,60) para a consistência de menor viscosidade, IDDSI-0.
RESULTADOS
A Tabela 1 detalha a caracterização geral da amostra deste estudo, que é composta por 30 pacientes. Dentre eles, 11 (36,6%) foram internados no mesmo dia do AVCi, enquanto os 19 restantes (63,4%) foram admitidos no dia seguinte. O intervalo médio entre o AVCi e o exame de VDF foi de aproximadamente quatro dias. Quanto às características das lesões, observou-se uma distribuição relativamente homogênea em relação à lateralidade da lesão, com a maioria dos pacientes apresentando lesões supratentoriais corticais.
Comparação da frequência de ocorrência dos locais de início da resposta faríngea da deglutição para os volumes de 5 ml e 10 ml das consistências alimentares IDDSI - 0; IDDSI-2; IDDSI- 4.
DISCUSSÃO
O controle neurofisiológico da fase faríngea deglutição é complexo e coordenado por múltiplos centros representados no sistema nervoso central e periférico de forma bilateral. Por mais que se compreenda a importância do córtex cerebral para acionar e modular a fase faríngea da deglutição, questões relacionadas à lateralidade, as áreas corticais e o papel das áreas supratentorial e infratentorial na fase faríngea da deglutição, continuam sendo discutidas na literatura15,26.
Os resultados apresentados na Tabela 2 demonstram que não houve correlação entre o local de início da resposta faríngea e a localização da lesão encefálica nos diferentes volumes e consistências alimentares.
Estudos recentes têm concentrado sua investigação na relação entre os parâmetros temporais da deglutição e a localização das lesões cerebrais. A maioria dos achados indicam que lesões infratentoriais podem resultar em comprometimentos mais significativos na fase faríngea da deglutição, em comparação com lesões supratentoriais16,17. O tempo de resposta faríngea tendem a ser prolongado, levando a um atraso e aumentando o risco de aspiração traqueal15,26. Quanto à lateralidade, lesões no hemisfério direito apresentam componentes faríngeos mais comprometidos e estão mais associadas a eventos de penetração laríngea e aspiração traqueal do que lesões no hemisfério esquerdo11,12.
É importante destacar que a ausência ou o prolongamento da resposta faríngea pode estar associado a um maior risco de aspiração na população após AVC. No entanto, o atraso no início da resposta faríngea por si só não implica necessariamente presença de disfagia. É necessário considerar as variabilidades individuais, como idade, patologias subjacentes e outros aspectos relevantes da deglutição. Por outro lado, quando o atraso dessa resposta vem associado a outros distúrbios na fisiologia da deglutição pode representar uma complicação significativa9,27.
A ausência de correlação neste estudo entre o local de início da resposta faríngea e a localização da lesão pode estar relacionada ao tamanho da amostra e à quantidade das variáveis envolvidas, incluindo as várias consistências alimentares, os volumes e os distintos locais das lesões. Além disso, a heterogeneidade dos grupos de pacientes com lesões supratentoriais e infratentoriais pode ter comprometido a capacidade de detectar correlações estatísticas significativas entre o parâmetro estudado e a localização da lesão encefálica.
Os resultados ilustrados na Figura 4 apresentam a comparação da frequência de ocorrência dos locais de início da resposta faríngea da deglutição. Foram observadas diferenças significativas na proporção de respostas nos volumes e consistências alimentares avaliados (p < 0,03), com exceção de 10ml de IDDSI-2, (p = 0,19). De maneira geral, observou-se maior ocorrência do início da resposta faríngea nas estruturas mais superiores como o Ângulo Posterior da Mandíbula (APM) e Valêculas Epiglóticas (VE) na consistência de maior viscosidade (IDDSI-4). Por outro lado, na consistência alimentar de menor viscosidade (IDDSI-0), o início da resposta faríngea ocorreu mais inferiormente nos Seios Piriformes (SP).
Esses achados corroboram com estudos anteriores, no qual evidenciam que a motilidade faríngea se modifica de acordo com as características sensoriais do bolo alimentar deglutido20,27. Acredita-se que a deglutição das consistências alimentares de maior viscosidade exija maior controle neuromuscular em comparação às consistências menos viscosas, de modo a oferecer maiores estímulos proprioceptivos que influenciam no local de início da resposta faríngea em estruturais superiores, como base da língua, ângulo posterior da mandíbula e valéculas epiglóticas27.
A Tabela 3, demonstra a comparação da frequência do resultado dos locais do início da resposta faríngea nos diferentes volumes e consistências alimentares. Resultados significativos foram encontrados (p <0,01). Nos volumes de 5ml e 10 ml de IDDSI-4 o local de início da resposta faríngea ocorreu mais frequentemente APM e nas VE. Para 10 ml de IDDSI-2 na face laríngea da epiglote (FLE) e 5ml e 10 ml de IDDSI-0 nos SP. Esses achados sugerem que, além da viscosidade do bolo alimentar o volume também influência no início da resposta faríngea.
Esses achados são relevantes para a prática clínica nas disfagias orofaríngeas, fornecendo informações para aprimorar a avaliação e a reabilitação desses indivíduos. Entretanto, a resposta faríngea da deglutição depende de várias influências28. Estudos anteriores destacam que variáveis como o volume, a consistência alimentar, os comandos verbais e as perdas dentárias, podem influenciar no local de início da resposta faríngea3,9,29. Sendo assim, esse dado não pode ser utilizado isoladamente na distinção entre pacientes assintomáticos e disfágicos.
É necessário reconhecer as limitações desse estudo. Primeiramente, a seleção da amostra foi realizada durante a pandemia de COVID-19, impactando no tamanho da amostra. Além disso, a instabilidade clínica destes pacientes na fase aguda restringiu ainda mais o número de participantes. Por questões de segurança, nem todos os pacientes receberam todos os volumes e consistências alimentares, limitando o poder estatístico. A heterogeneidade nos locais das lesões cerebrais também restringiu a generalização das correlações identificadas.
Apesar desses desafios, nossos resultados podem abrir caminhos para futuras investigações que busquem explorar a relação entre os resultados da neuroimagem e os aspectos faríngeos da deglutição, visando aprimorar o manejo da disfagia após AVCi.
CONCLUSÃO
Com base nos resultados deste estudo, não foi identificada correlação entre o local de início da resposta faríngea da deglutição e a topografia da lesão encefálica.
AGRADECIMENTOS
Ao complexo hospital de Hospital de Clínicas da Universidade Federal do Paraná (UFPR) pelo apoio, infraestrutura e conhecimento proporcionados ao longo deste estudo. A dedicação de todos os profissionais e pesquisadores envolvidos foi fundamental para o desenvolvimento desta pesquisa, especialmente minha orientadora e coorientadora, cujo suporte, orientação e incentivo foram essenciais para cada etapa deste trabalho.
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Trabalho realizado na Universidade Federal do Paraná - UFPR, Curitiba, Paraná, Brasil.
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Fonte de financiamento: Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior - CAPES (88887.714475/2022-00)
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Declaração de compartilhamento de dados:
Declaramos que os dados utilizados neste estudo não estarão disponíveis para compartilhamento.
Declaramos que os dados utilizados neste estudo não estarão disponíveis para compartilhamento.





Fonte: o autor
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Legenda: APM = ângulo posterior da mandíbula; VE = valéculas epiglóticas; HS = Hipofaringe Superior/Face laríngea da Epiglote; SP = Seio piriforme; AR = ausência de resposta. *(teste do qui-quadrado).