RESUMO
Objetivo: Estimar as tendências das razões de mortalidade materna (RMM) e mortalidade materna tardia (RMMT), em períodos com e sem as pandemias de H1N1 e COVID-19, no estado do Rio de Janeiro, Brasil, de 2009 a 2021.
Métodos: Estudo ecológico de tendência temporal. Dados obtidos dos Sistemas de Informações sobre Mortalidade e Nascidos Vivos. Foram calculadas as RMM e RMMT anuais por 100 mil nascidos vivos (NV) e foi aplicado o modelo de regressão joinpoint para estimar a tendência.
Resultados: Em 2009, a RMM foi 103,1, alcançando, em 2021, 152,4/100.000 NV, com redução anual de 3,3% (intervalo de confiança de 95% — IC95% -5,5; -1,7) até 2019, e ascensão de 51,2% (IC95% 23,5; 64,5) em 2020/21. Excluindo-se os anos da pandemia de COVID-19, observou-se declínio anual de 3,3% e, com a concomitante exclusão dos anos da pandemia de H1N1, estabilidade. As RMMT foram 8,3 (2009) e 22,2 (2021) p/100.000 NV, com crescimento anual de 28,2% (IC95% 11,8; 47,8) até 2011, mantendo-se estacionária de 2011 a 2015, seguida de ascensão de 11,7% até 2021; com a exclusão do biênio final, a tendência é ascendente (3,8%) e, com a exclusão também do biênio inicial, a tendência passou a ser descendente (7%) até 2014 e a seguir ascendente (8,2%).
Conclusão: Houve mudança de tendência com a incorporação separada ou conjunta dos biênios pandêmicos: sem as pandemias, a mortalidade materna seria estacionária, apesar das ações de prevenção do óbito materno, e a materna tardia seria descendente até 2014 e depois ascendente, creditando-se tais tendências em parte à melhoria da investigação de óbito.
Palavras-chave:
Estudos de séries temporais; Mortalidade materna; Vírus da influenza A subtipo H1N1; COVID-19
ABSTRACT
Objective: Trends in maternal mortality (MMR) and late maternal mortality ratios (LMMR) were estimated, in periods with and without H1N1 and COVID-19 pandemics, in Rio de Janeiro, Brazil, from 2009 to 2021.
Methods: Ecological study of temporal trends. Data was obtained from the Mortality and Live Birth Information Systems. The annual MMR and LMMR per 100,000 live births (LB) were calculated and the trends were estimated using the joinpoint regression model.
Results: In 2009, the MMR was 103.1, reaching 152.4/100,000 LB in 2021, with an annual reduction of 3.3% (95% confidence interval - 95%CI -5.5; -1.7) until 2019 and an increase of 51.2% (95%CI 23.5; 64.5) in 2020/21. Excluding the years of the COVID-19 pandemic, it was observed that an annual decline of 3.3% and, with the concomitant exclusion of the years of the H1N1 pandemic, stability. The LMMR were 8.3 (2009) and 22.2 (2021) per 100,000 LB, with an annual growth of 28.2% (95%CI 11.8; 47.8) until 2011, remaining stationary from 2011 to 2015, followed by an increase of 11.7% until 2021; with the exclusion of the final biennium, the trend is upward (3.8%) and also with the exclusion of the initial biennium, the trend became downward (7%) until 2014 and upward (8.2%) from then on.
Conclusion: There was a change in trend with the separate or joint incorporation of pandemic biennia: without pandemics, maternal mortality would be stationary, despite actions to prevent maternal deaths, and late maternal mortality, would be descending until 2014 and then ascending, crediting itself in part, to improving death investigation.
Keywords:
Time series studies; Maternal mortality; Influenza A virus, H1N1 subtype; COVID-19
INTRODUÇÃO
Mundialmente, a cada dois minutos uma mulher morre em razão de parto ou complicações da gravidez1, correspondendo à razão de mortalidade materna (RMM - risco de morte materna da gestação até 42 dias após o parto) de 223 por 100 mil nascidos vivos (NV) em 20202. Nesse mesmo ano, no Brasil, a RMM foi 72 por 100 mil NV, cerca de 16 vezes superior à da Alemanha e oito vezes à de Cuba, indicando o potencial de redução3. De 2000 a 2020, a redução anual da RMM global foi, em média, 2,1%, enquanto na América Latina e Caribe a tendência foi de estagnação3.
As pandemias de influenza (H1N1) em 2009 e 2010 e de COVID-19 (SARS-CoV-2), cerca de dez anos depois (no Brasil, a partir de 2020), impactaram a mortalidade materna4,5,6, embora não expliquem totalmente as tendências observadas3. Em decorrência das alterações anatômicas e fisiológicas nos sistemas cardiovascular, respiratório, imunológico e da coagulação na gravidez, a mulher torna-se mais susceptível às pneumonias virais, principalmente em momentos de pandemia, que agravam os problemas de assistência já existentes6,7.
A declaração de transmissão sustentada do vírus influenza A (H1N1), nacionalmente, ocorreu em 19 de julho de 2009. Em 2009, o país registrou quase 60 mil casos da doença e 2.146 mortes, e em 2010, com a vacinação, o número de mortes caiu para cerca de cem8,9. Mais de 10% do total de mortes provocadas pela pandemia de gripe A/H1N1 ocorreu entre gestantes, ainda que a maioria delas fosse saudável10. No primeiro trimestre de 2010 a vacina monovalente anti-H1N1 foi distribuída em todo o país9. Dez anos depois, em junho de 2020, o país contava com 124 mortes de mulheres no ciclo gravídico puerperal devidas à COVID-19, correspondendo a 12,7% de mortes entre as gestantes internadas por síndrome respiratória aguda grave - SRAG11. Dos óbitos maternos nacionais, 18 e 43% em 2020 e 2021, respectivamente, estiveram associados à COVID-1912. A imunização antiCOVID-19 completa em gestantes foi altamente protetora de morbidade materna grave e mortalidade materna na coorte de gestantes assistidas em hospital geral público no estado do Rio de Janeiro13. Em ambas as pandemias virais, mulheres no ciclo gravídico-puerperal foram consideradas grupo de alto risco para morbidade materna grave e mortalidade materna11,12,13. Para Vega et al.14, situações de pandemia não deveriam ser levadas em consideração na análise da série histórica do comportamento da mortalidade materna, pois são específicas, assim como as grandes catástrofes, agindo como um fator externo que independe da gestão pública e acometendo populações despreparadas para o manuseio do problema14.
Com a efetividade da tecnologia aprimorada de suporte à vida, o limite de 42 dias após o parto para a mortalidade materna tornou-se sem sentido15. Nos EUA, a introdução da informação indicando gravidez no último ano antes da morte na Declaração de Óbito (DO) levou a um aumento da detecção da mortalidade materna tardia (de 43 dias até um ano após o parto)16.
No Brasil, além da incorporação dessa informação na DO, a investigação epidemiológica dos óbitos de mulheres em idade fértil e maternos, desde 2008, tem sido importante para minimizar a subenumeração de mortes maternas e maternas tardias no Brasil17,18. De 2010 a 2019, a tendência da mortalidade materna tardia no país foi ascendente, de 2,2 a 5,6/100.000 NV, com velocidade de 9,8% ao ano e disparidades regionais19. Na cidade de São Paulo (SP) e no estado do Paraná, as proporções de mortes tardias entre os óbitos maternos foram, respectivamente, 13,4 e 12,1%17. Há grande potencial de prevenção desses óbitos, dada a existência de tratamentos efetivos em tempo hábil, apontando a necessidade de estender o tempo de acompanhamento das mulheres no puerpério, principalmente as que apresentam maior risco17,18,19. Negligenciar óbitos maternos tardios leva à fragmentação dos cuidados e à perda de oportunidades de prevenção da morte20.
O objetivo deste estudo foi analisar as tendências da RMM e de mortalidade materna tardia (RMMT) em períodos com e sem as pandemias de influenza A (H1N1) e de COVID-19, no estado do Rio de Janeiro, de 2009 a 2021.
MÉTODOS
Foi desenvolvido um estudo ecológico de tendência temporal da RMM e da RMMT anuais no estado do Rio de Janeiro, de 2009 a 2021.
Mortes maternas referem-se àquelas ocorridas durante a gestação, o parto e até 42 dias após o término da gestação, independentemente da duração ou da localização da gravidez, devidas a qualquer causa relacionada com ou agravada pela gravidez ou por medidas relacionadas a ela, porém não devidas a causas acidentais ou incidentais21. São incluídos como causas de morte materna os códigos O00.0 a O08.9, O11 a O23.9, O24.4, O26.0 a O92.7, D39.2, E23.0, F53 e M83.0 (causas obstétricas diretas), O10.0 a O10.9, O24.0 a O24.3, O24.9, O25, O98.0 a O99.8, A34, B20 a B24 (causas obstétricas indiretas) e O95 (causas não especificadas) do capítulo XV da CID-10, e adicionalmente, os códigos A34, B20 a B24, D39.2, E23.0, F53 e M83.0 fora do capítulo XV, quando essas causas tiverem levado a óbito durante o ciclo gravídico-puerperal21.
Mortes maternas tardias são mortes por qualquer causa obstétrica que ocorrem em mais de 42 dias, mas em menos de um ano após o parto, correspondendo ao código O96 da Classificação Estatística Internacional de Doenças e Problemas Relacionados à Saúde da Décima Revisão - CID-1021.
As fontes de dados secundários foram os Sistemas de Informações sobre Mortalidade (SIM) e sobre Nascidos Vivos (Sinasc) da Secretaria Estadual de Saúde do Rio de Janeiro.
As distribuições absoluta e relativa percentuais dos óbitos maternos e maternos tardios foram descritas anualmente. Foram calculadas as RMM e RMMT anuais por 100 mil NV (quociente entre óbitos maternos e NV, multiplicado por 100.000).
A opção de iniciar a análise temporal em 2009 deveu-se à dispensa do uso de fator de correção calculado apenas para RMM, no período anterior, no estado do Rio de Janeiro4. As séries temporais de mortalidade materna foram avaliadas para o período completo (2009 a 2021), sem o biênio inicial da pandemia de influenza A/H1N1 (2011 a 2021), sem o biênio final da pandemia de COVID-19 (2009 a 2019) e sem ambos os biênios pandêmicos (2011 a 2019).
Para estimar a tendência, utilizou-se o modelo de regressão joinpoint, que identifica mudanças significativas da tendência (pontos de inflexão) e ajusta, em escala logarítmica, tendências lineares22,23,24. A seleção de modelos (considerando-se o número de pontos de junção) foi feita por meio do critério de informação bayesiano ponderado (W-BIC). Para representar a direção e magnitude da tendência, foi estimada a variação percentual anual - VPA (nível de significância estatística de 0,05). As análises foram realizadas na ausência de autocorrelação e considerando-se autocorrelação serial de primeira ordem. Foi selecionado o modelo que melhor descreveu a estrutura de tendência da série histórica.
Este estudo integra a pesquisa aprovada pelo Comitê de Ética em Pesquisa da Universidade Federal Fluminense (Certificado de Apresentação para Apreciação Ética - CAAE no 713230230000005243; parecer 6.592.725, de 19 de dezembro de 2023).
Declaração de disponibilidade de dados
Todo o conjunto de dados que dá suporte aos resultados deste estudo foi publicado no próprio artigo.
RESULTADOS
Em 2009 o número de NV no estado do Rio de Janeiro foi 217.280 e, em 2021, 188.989, correspondendo a uma redução de 13% (Tabela 1). Destaca-se, entretanto, que até 2015 ocorreu ligeiro aumento (8,5%) da frequência de NV e, a partir de então, declínio de 25,7% (Tabela 1).
Ocorreram 242 e 330 óbitos maternos totais (incluindo óbitos maternos tardios), respectivamente, no início e no final do período, sendo a menor frequência 174 óbitos, em 2018, e a maior em 2021 (Tabela 1). Predominam óbitos maternos até 42 dias após o parto, observando-se considerável aumento da proporção dos óbitos maternos tardios (43 dias até um ano após o parto), de 7,4% em 2009 para 18,3% em 2020. Em 2018, observou-se o maior valor da RMMT antes da pandemia de COVID-19. A RMM apresentou os valores mais elevados no biênio inicial e final do período, variando de 61,5 (2018) a 152,4 (2021) por 100 mil NV (Tabela 1)t.
As tendências estimadas, pontos de junção (mudança da tendência) e o coeficiente de VPA das RMM e RMMT, com ou sem os anos pandêmicos, são apresentados de forma sumária na Tabela 2. Essas medidas foram obtidas considerando-se autocorrelação de primeira ordem, pois essa abordagem descreveu melhor a tendência da série histórica.
No período completo de 2009 a 2021, observamos tendência segmentada da RMM, incialmente com declínio anual de 3,3% até 2019 (ponto de junção), seguida de aumento anual de 51,2% nos dois anos finais da série (pandemia de COVID-19 - Tabela 2). Sem o biênio inicial, a tendência foi descendente até 2019 (VPA=-2,7%) e ascendente a partir de então (VPA=49%). Sem o biênio final, observou-se declínio anual de 3,3% e, sem os dois biênios pandêmicos (inicial e final), observou-se estabilidade (Tabela 2).
Para RMMT, considerando-se o período completo, ocorreram três mudanças de tendência: aumento de 28,3% ao ano até 2011, seguido de um período estacionário e, a partir de 2015, aumento anual de 11,7% (Tabela 2). Com a exclusão do biênio inicial, a tendência foi estacionária até 2015 e ascendente a partir de então (VPA=11,7%). Sem o biênio final, não houve ponto de junção e a tendência foi ascendente (VPA=3,8%). Retirando os dois biênios extremos, o declínio foi de 7% ao ano até 2014, seguido de aumento anual de 8,2% até 2019 (Tabela 2).
A representação gráfica das tendências observadas e estimadas da mortalidade materna e tardia de 2009 a 2021 e aquelas referentes às simulações na ausência das pandemias são apresentadas nas Figuras 1 (RMM) e 2 (RMMT).
Tendência da razão de mortalidade materna por 100 mil nascidos vivos, estado do Rio de Janeiro, 2009 a 2021.
Tendência da razão de mortalidade materna tardia por 100 mil nascidos vivos, estado do Rio de Janeiro, 2009 a 2021.
DISCUSSÃO
No estado do Rio de Janeiro, no período de 2009 a 2021, sem exclusão dos anos pandêmicos na análise, a tendência da RMM foi descendente até 2019; com a pandemia de COVID-19 (2020/2021), passou a ser acentuadamente ascendente. Para a RMM, a pandemia de COVID-19 parece influenciar sobremaneira o comportamento temporal. Quando se exclui o biênio final (pandemia de COVID-19), a tendência passa a ser descendente considerando-se a manutenção dos anos pandêmicos de influenza A H1N1, e estacionária ao excluí-los. Quando se exclui apenas o biênio inicial, observa-se declínio até a pandemia de COVID-19, quando se inicia a tendência ascendente.
Mendonça et al.5 estimaram a tendência de redução de 1,3% ao ano da RMM por causas obstétricas do estado do Rio de Janeiro de 2006 a 2018, e observaram um pico do indicador em 2009, atribuído à pandemia de H1N1. Esse pico inicial nos anos de pandemia de influenza influencia o comportamento de declínio subsequente, que antecede a pandemia de COVID-19. Na Argentina, de 1980 a 2017, a tendência de declínio da RMM foi interrompida abrupta e transitoriamente em 2009, diante da pandemia de H1N1, voltando a decrescer de forma mais acelerada a partir de então25.
O excesso de mortalidade materna nos anos de pandemia de COVID-19 foi relatado, por exemplo, no estudo de coorte hospitalar de gestantes no estado do Rio de Janeiro13. A elevação do indicador foi observada no estudo nacional com dados do SIM7 e, na coorte multinacional de gestantes 18 países, a COVID-19 foi considerada fator de risco tanto para mortalidade quanto morbidade materna grave (incluindo o Brasil)26. Nos EUA, a ascensão da RMM entre o ano precedente e o primeiro ano da COVID-19 foi de 18,4% (RMM por 100.000 NV: 20,1 em 2019 e 23,8 em 2020)27.
Quanto à RMMT, o comportamento temporal observado no presente estudo foi distinto da RMM. Considerando-se o período completo, a tendência foi predominantemente ascendente, apesar de estacionária entre 2011 e 2015. A retirada dos anos de pandemia de H1N1, no início do período, mudou a direção da tendência, de estacionária para ascendente a partir de 2015, mantendo-se ascendente no biênio final (COVID-19), e descendente até 2014 seguida de ascensão, quando o biênio final é excluído. Esse comportamento temporal da mortalidade materna tardia sugere maior influência da pandemia de H1N1 quando comparada à pandemia de COVID-19. Com a ausência dos anos pandêmicos de influenza A/H1N1, os pontos de junção (2014 e 2015) coincidem com a epidemia de zika vírus (2014/2016), que associada à crise política e socioeconômica do país contribuiu para a intensificação do declínio da frequência de NV28, denominador da RMMT, favorecendo assim o aumento desse indicador. Esse comportamento, entretanto, não foi observado na evolução da RMM, cujo denominador é o mesmo da RMMT. Nesse sentido, o aumento da RMMT, independentemente da presença das pandemias de H1N1 e de COVID-19, pode estar refletindo um aumento real de risco de morte e/ou o conhecimento oficial do número de mortes maternas. A investigação epidemiológica dos óbitos de mulheres em idade fértil e maternos regulamentada pelo Ministério da Saúde em 2008 (portaria no 1.119, de 05 de junho de 2008) e, portanto, realizada em todo o período analisado pode ter sido a maior contribuição para a elevação da frequência de óbitos maternos tardios, cuja subnotificação é maior do que as ocorridas até 42 dias do puerpério17. O mesmo comportamento foi observado na análise nacional de 2010 a 201919, porém a magnitude do crescimento percentual anual foi inferior: 3,8% no Rio de Janeiro, comparada a 9,8% no país, considerando-se o período de 2009 a 2019. Mesmo assim, as RMMT do Rio de Janeiro foram superiores, atingindo 13,4 em 2019, enquanto no Brasil o valor foi 5,6/100.000 NV. Entre 2010 e 2019, tanto no Rio de Janeiro como no país, 2018 foi o ano com maior registro de óbitos maternos tardios19. Adicionalmente, a relação negativa entre as tendências da RMM (decrescente) e da RMMT (ascendente), excluídos os anos pandêmicos de COVID-19, observada nos nossos resultados, poderia estar refletindo o deslocamento dos óbitos maternos para além de 42 dias após o parto em razão da ampliação da sobrevida, resultante de melhorias da efetividade da tecnologia de suporte à vida, como nos países desenvolvidos15,20. Entretanto, esse comportamento não foi observado na ausência de ambas as pandemias.
A pandemia de H1N1 coincidiu com o início das investigações de óbitos maternos e de mulheres em idade fértil, quando o percentual de investigações ainda era baixo. No país, o número de mortes maternas por doenças do aparelho respiratório quadriplicou em 2009 em comparação à média dos anos anteriores, sendo atribuído à pandemia de influenza A/H1N129.
O excesso de mortalidade materna em 2021, comparado ao ano anterior, pode ser explicado pelo alto poder de disseminação da variante Gama do SARS-CoV-2, predominante na segunda onda da COVID-19, e pelo atraso na inclusão das gestantes e puérperas como grupo prioritário para vacinação7,30. Em cinco localidades da cidade de Bogotá, Bolívia, 10 e 17% das mortes maternas de 2020 (total=10) e 2021 (total=23), respectivamente, foram atribuídas à COVID-1931. Embora a magnitude em 2021 também seja superior à de 2020, as proporções foram inferiores às do estado do Rio de Janeiro. Em 2020 e 2021, 18% (2020) e 43% (2021) dos óbitos maternos nacionais estiveram associados à COVID-1912.
No período estudado, chama atenção o ano de 2018, com queda da RMM e aumento da RMMT. Esse aumento da RMMT em 2018 também foi observado no país19. Esse achado sugere a presença de erro no registro do campo referente ao momento de ocorrência do óbito na DO, ressaltando a importância do correto preenchimento com relação ao momento da morte e à causa básica.
Estudos sobre mortalidade materna tardia podem dimensionar a magnitude do problema e auxiliar o seu enfrentamento com base em políticas de saúde17,18,19. No presente estudo, com base nos dados do SIM, a proporção de mortes maternas tardias (código O96 da CID-10) aumentou de 2009 (7,4%) a 2021 (12,7%) no estado do Rio de Janeiro. Anteriormente às pandemias, um estudo transversal nas capitais brasileiras já havia quantificado 13,8% de mortes maternas tardias entre os óbitos maternos confirmados em 200232. Em Recife (PE), dos 171 óbitos por causas maternas ocorridos entre 2006 e 2017, 20,5% eram tardios18.
Em algumas publicações, a mortalidade materna tardia foi definida como a soma de causas de morte referentes aos códigos O96 e O97 (sequelas obstétricas ocorrida após um ano do parto), o que dificulta a comparação dos resultados, mesmo considerando-se que a frequência dos óbitos por sequelas obstétricas é baixa e inferior à frequência de mortes tardias. No estudo ecológico em sete países das Américas de 1999 a 2013, a maior proporção de mortes tardias e sequelas obstétricas em meio ao total de óbitos maternos foi para os EUA (18,7%), seguidos de Cuba (11,5%), Argentina (cerca de 6%), Brasil e Canadá (cerca de 5%), México (3,6%) e Colômbia (2,4%)33. A tendência da mortalidade materna tardia e sequelas obstétricas nas Américas foi crescente: a VAP média (estimada por modelos de regressão de Poisson) global foi de 12,7% e, para o Brasil, de 9,7%33.
Em 2018, dos 935 óbitos maternos nos EUA, 29,6% eram tardios (O96) e as RMM e RMMT foram respectivamente 17,4 e 7,2 por 100.000 NV16. Quando comparados aos resultados do presente estudo nesse mesmo ano, 21,8% dos óbitos maternos do estado do Rio de Janeiro eram tardios, e as razões de mortalidade materna foram 61,5 (RMM) e 17,2 (RMMT) por 100.000 NV, correspondendo a 3,5 e 2,4 vezes os valores das razões de mortalidade materna estadunidenses.
Pandemias contribuem para o agravamento dos problemas de assistência e o excesso de mortes, mesmo sem menção da doença infecciosa entre as causas de morte6,7. Diante do panorama nacional de mortalidade materna, dificilmente será cumprida a meta acordada do Objetivo do Desenvolvimento Sustentável de redução da mortalidade materna para 30 por 100 mil nascidos vivos em 203034.
A vigilância e as estatísticas de morte materna tardia não são triviais35, e o desafio de minimizar ou erradicar o sub-registro e o erro de classificação da morte materna tardia permanece2. Entretanto, observam-se algumas melhorias. Em 2022, 54% dos 120 países e territórios incluídos nas estatísticas de mortalidade materna da Organização Mundial da Saúde (OMS) analisaram a mortalidade materna tardia (CID-10)2.
Falhas de classificação do óbito materno e materno tardio podem ter ocorrido no estudo em função da qualidade da certificação da causa básica e do preenchimento do campo 37 (momento da ocorrência do óbito no ciclo gravídico puerperal) da DO. Mudanças de tendência da mortalidade estimadas pela regressão joinpoint são limitadas ao número de observações da série histórica, o que pode ter penalizado as análises com a exclusão dos biênios pandêmicos.
Como ponto forte do estudo, destacamos a análise de tendências com e sem os anos pandêmicos. Vega et al.14 recomendam não considerar anos epidêmicos na análise de tendência da mortalidade materna. Metodologicamente, a modelagem de regressão joinpoint aplicada aos dados do presente estudo não recomenda a exclusão de anos epidêmicos, pois observamos o quanto as tendências se modificaram com a incorporação dos biênios pandêmicos, em conjunto ou separadamente. Acredita-se que analisar com e sem o período pandêmico, como realizado no presente estudo, contribuiu para melhor compreensão do comportamento temporal da mortalidade materna. A boa cobertura do SIM e Sinasc36, além do aumento da proporção de investigações de óbitos de mulheres em idade fértil e maternos, passando de 80,9% em 2010 para 93,7% em 2021 no estado37, contribuiu para um conhecimento mais fidedigno do risco de mortalidade materna e materna tardia.
As mortes maternas tardias não são contabilizadas para o cálculo da RMM, principal indicador das estatísticas de mortalidade materna, porém há que considerar a importância crescente desse componente no risco de morte. A OMS recomenda o cálculo da RMM tardia separadamente, podendo ser agregada à RMM até 42 dias, se esclarecida a composição do indicador25. Na 11a revisão da CID, óbitos maternos e óbitos maternos tardios foram combinados em um grupo definido como “comprehensive maternal deaths”, cujo respectivo indicador corresponderia à RMM abrangente ou ampliada38. O seu monitoramento deve ser sistematicamente realizado nas estatísticas de mortalidade materna. O acompanhamento das mulheres no puerpério tardio é uma estratégia importante para a redução de mortes tardias por causas evitáveis19.
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COMO CITAR ESSE ARTIGO:
Bellizzi ALM, Cascão AM, Brito AS, Fonseca SC, Kale PL. Tendência da mortalidade materna e materna tardia, com ênfase nas pandemias de H1N1 e COVID-19, estado do Rio de Janeiro, Brasil, de 2009 a 2021. Rev Bras Epidemiol. 2025; 28: e250037. https://doi.org/10.1590/1980-549720250037.2
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FONTE DE FINANCIAMENTO:
nenhuma.
Editado por
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EDITORA ASSOCIADA:
Carmen Ildes Rodrigues Fróes Asmus. http://orcid.org/0000-0002-9864-6656
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EDITORA CIENTÍFICA:
Cassia Maria Buchalla. http://orcid.org/0000-0001-5169-5533



RMM: razão de mortalidade materna.Fonte: Sistema de Informações sobre Mortalidade e sobre Nascidos Vivos.
RMMT: razão de mortalidade materna tardia.Fonte: Sistema de Informações sobre Mortalidade e sobre Nascidos Vivos.