Níveis de contaminação em pastagens por larvas infectantes de nematoides gastrintestinais de pequenos ruminantesResumo
Este trabalho teve como objetivo quantificar os níveis de contaminação da pastagem com L3 de nematoides gastrintestinais de pequenos ruminantes. Amostras das pastagens, constituídas pelas gramíneas Panicum maximum cv. Massai e Aruana e Panicum maximum cv. BRS Zuri e Tamani, foram coletadas no Instituto Federal do Maranhão, Campus São Luís (MA)-Maracanã, no setor de Ovinocaprinocultura, no período de 12 meses. As amostras foram coletadas próximo ao solo, identificadas individualmente e acondicionadas em sacos plásticos. Para a obtenção das L3, foram, inicialmente, imersas por quatro horas em solução de água e detergente neutro em recipiente plástico, onde, posteriormente foram novamente submergidas durante três horas. Logo, foram retiradas dos recipientes, embaladas e secas em estufa, para determinação de matéria seca. A solução dos recipientes decantou por 24 horas e então, o sobrenadante foi sifonado e o sedimento transferido para o cálice de sedimentação. Após a identificação e quantificação das larvas, foram observadas densidades variáveis de 42 a 1130 parasitos por coleta, sendo os gêneros com maior prevalência Haemonchus sp. (50,31 %) e Trichostrongylus sp. (43,67 %) do total de larvas encontradas nos diferentes meses de coletados. Os meses onde foram encontrados o maior número de larvas coincidiram com um maior índice pluviométrico na região. A quantidade de L3 encontrada foi convertida por quilograma de matéria seca (L3 kg MS), o que resultou em um número variável de 74 a 2749 L3 kg de MS. O conhecimento desses dados é importante pois auxilia na escolha de estratégias de manejo visando o controle dos NGI.
Palavras-chave:
forragem; helmintos; caprinos; ovinos; pluviosidade
Abstract
In this study, we aimed to quantify the levels of pasture contamination by third-stage larvae (L3) of gastrointestinal nematodes in small ruminants. Pasture samples comprising Panicum maximum grasses (cultivars Massai, Aruana, BRS Zuri, and Tamani) were collected over a 12-month period at the Sheep and Goat Production Unit of the Maracanã Campus of the Federal Institute of Maranhão in São Luís, Maranhão. Samples were collected at ground level, individually labeled, and placed in plastic bags. To recover the L3 larvae, the samples were initially immersed in a solution of water and neutral detergent in plastic containers for four hours and then transferred to a fresh solution for three additional hours. The grass was then removed, packed, and dried in an oven to determine dry matter content, and the remaining solution was allowed to settle for 24 h; the supernatant was then siphoned off, and the sediment was transferred to a conical sedimentation glass. Parasite densities ranged from 42 to 1,130 per collection, with Haemonchus sp. and Trichostrongylus sp being the most prevalent, accounting for 50.31 % and 43.67 % of the total larvae recovered across all collection months, respectively. The highest larval counts coincided with the months of peak rainfall. Larval counts ranged from 74 to 2,749 L3/kg of dry matter. These findings are valuable for guiding management strategies aimed at controlling gastrointestinal nematodes.
Keywords:
forage; helminths; goats; sheep; rainfall
1. Introdução
Segundo pesquisa realizada pelo Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística (1) registrouse um aumento no número de animais de médio porte, com crescimento de 3,9 % e 4,7 % no rebanho caprino e ovino somando um total de 12,4 e 21,5 milhões de cabeças, respectivamente. Esse estudo também confirmou que a região Nordeste segue como líder nacional na criação de pequenos ruminantes. Grande parte dos rebanhos produzidos no Brasil são a pasto principalmente pelo baixo valor econômico além da praticidade na produção e oferta de volumoso aos ruminantes, o que ajuda na baixa dos custos de produção (2).
Apesar do aumento crescente do número de animais, perdas significativas continuam ocorrendo devido as infecções por nematoides gastrintestinais (NGI), isso ocorre porque apesar dos climas tropicais e subtropicais favorecerem o desenvolvimento e produção dos setores agrícolas, como cultivo de pastagem e criação de animais ruminantes, paralelamente cria condições ideais também para o desenvolvimento e sobrevivência dos nematoides gastrintestinais que atuam negativamente no desempenho dos ruminantes (3, 4).
Existem diversas espécies de nematoides gastrintestinais que parasitam os caprinos e ovinos, dentre elas, Haemonchus contortus, apresenta grande potencial de infecção com alta intensidade e patogenicidade, tem ciclo evolutivo direto, com apenas um período de desenvolvimento no hospedeiro. Essa fase é chamada de parasitária e o período que o parasito está no ambiente, denomina-se de vida livre. A fase de vida livre começa através da liberação dos ovos nas pastagens pelas fezes dos indivíduos contaminados e em condições adequadas com a temperatura variando entre 18 e 26 °C e a umidade em torno de 80 a 100 %, onde as larvas são excretadas e se desenvolvem até a L3 (fase infectante) (5-7).
As condições ambientais como temperatura elevada é um fator importante no desenvolvimento populacional e resulta na redução da contaminação de L3 nas pastagens nos horários mais quentes do dia, em qualquer época do ano. Durante o tempo chuvoso se distribuem nas pastagens e assim ficam a espera para infectar o hospedeiro. As larvas direcionam-se para o rúmen, onde perdem a bainha de proteção e seguem para o local de ação que pode ser o abomaso ou intestino delgado, e ficarão adultas após mudarem de L4 para L5 (5).
A maioria dos pequenos ruminantes são infectados por duas ou mais espécies de nematoides gastrintestinais, o que é denominado infecção mista (8). Nas regiões tropicais e subtropicais, os nematoides gastrintestinais ocorrem com intensidade nos períodos chuvosos e quentes, fazendo com que a pluviometria seja o principal fator que regula o ciclo de vida dos nematoides. De forma oposta, temperaturas extremas e baixa umidade prejudicam o desenvolvimento das fases de vida livre do parasito que sobrevive menos durante as secas do Nordeste e invernos rigorosos da região Sul do Brasil (9). Calcula-se que, 90 % dos nematoides gastrintestinais estão nas pastagens, enquanto 10 % destes parasitos encontram-se no animal (8). Conhecer o ciclo biológico dos NGIs é fundamental para instituir programas de controle eficientes (10). Com base nessas informações faz-se necessário o estudo do nível de contaminação da pastagem, avaliando a sazonalidade ao longo do ano, identificando o período mais crítico da presença de L3 na pastagem. Esse conhecimento pode ajudar a definir melhores estratégias para o controle de NGI em pequenos ruminantes, diminuindo os impactos econômicos no bem-estar dos animais e consequentemente na produção e rentabilidade dos sistemas de criação. Com isso, o objetivo deste trabalho foi quantificar as L3 de NGI e determinar o nível de contaminação da pastagem em uma criação de pequenos ruminantes no período de um ano.
2. Material e métodos
2.1 Local de estudo
A pesquisa foi conduzida na criação de pequenos ruminantes pertencente ao Instituto Federal do Maranhão (IFMA), Campus São Luís-Maracanã, São Luís, Maranhão (2°36’31.8” S e 44°16’04.8” O) durante outubro de 2021 a setembro de 2022. O clima na região é classificado como tropical quente e úmido apresentando dois períodos distintos: um chuvoso, de dezembro a julho, e outro seco, de agosto a novembro. A temperatura mínima fica entre 22 e 24,7 °C e a máxima entre 30 e 34 °C; a média pluviométrica é de 2200 mm/ano, concentrados especialmente entre fevereiro e maio (11).
2.2 Descrição da pastagem
A área de pastagem utilizada no presente trabalho foi um mix de gramíneas com uma área aproximada de 5000 m2 e constituída pelas espécies Panicum maximum cv. Massai (1414,9 m2), Panicum maximum cv. BRS Zuri (1588,6 m2), Panicum maximum cv. Aruana (1468,3 m2) e Panicum maximum cv. BRS Tamani (537,25 m2), onde 40 animais adultos (18 ovinos e 22 caprinos) alimentavam-se durante nove horas por dia (08h - 17h).
2.3 Quantificação de larvas infectantes de NGI
O processo para a identificação e quantificação de L3 na área de estudo realizou-se conforme descrito por Molento et al. (12) e Carneiro e Amarante (13) com modificações.
2.3.1 Obtenção das amostras em campo
Foi estabelecido um cronograma no qual amostras mensais foram obtidas das pastagens durante um período de 12 meses. Para isso, um colaborador qualificado seguiu um percurso em forma de “W” previamente determinado no local e coletou manualmente uma amostra de 100g aproximadamente de capim a cada quatro passos (aproximadamente 3,5 m de distância). No ponto de coleta, a espécie de gramínea foi identificada e posteriormente cortada rente ao solo (nos primeiros 5 cm de altura do pasto) com o auxílio de uma lâmina (12, 14). Posteriormente a amostra foi identificada e colocada em recipiente plástico até seu processamento no Laboratório de Sanidade Animal (LASA) - IFMA.
2.3.2 Recuperação das larvas infectantes
No processamento da amostra em laboratório, a gramínea foi submersa em água por um período de quatro horas, e posteriormente foi transferida para um segundo balde nas mesmas condições durante mais três horas (15). Para isso, os baldes continham 4 litros de água, onde eram previamente adicionados cerca de 0,5 mL de detergente neutro para diminuição da tensão superficial da água, propiciando mais facilmente a separação das L3 da gramínea.
Decorrido o tempo necessário, a gramínea foi retirada dos baldes, embalada em sacos de papel e seca em estufa a 60 ° C por 72h para posterior análise de matéria seca (MS). O líquido dos baldes permaneceu em repouso por 24h adicionais, então, o sobrenadante foi retirado e o sedimento transferido para um cálice de sedimentação. Para que as larvas fossem separadas do sedimento, o procedimento de sua recuperação e quantificação foi o descrito por Carneiro e Amarante (13).
2.3.3 Identificação e quantificação das larvas infectantes
Após recuperadas as larvas (L3), elas foram inativadas e coradas com lugol. Posteriormente foram identificadas no LASA-IFMA de acordo com as chaves propostas por Keith (16) e finalmente quantificadas de acordo com os gêneros. Os dados obtidos de matéria seca para cada espécie de gramínea e a quantidade total de L3 de cada amostra foram utilizados para estimar a concentração média de L3 por quilograma de matéria seca (L3 kg MS).
2.4 Medição de dados meteorológicos
O índice pluviométrico e registros ambientais foram obtidos pelo Instituto Federal do Maranhão-IFMA e centro de geoprocessamento da Universidade Estadual de Maranhão-UEMA, respectivamente.
2.5 Análise de dados
Os dados obtidos das contagens das larvas foram catalogados em fichas previamente formatadas no programa Microsoft Excel ©. Posteriormente foi realizada uma análise de correlação entre a quantidade de L3 e o índice de precipitação pluviométrica com previa avaliação da distribuição normal das variáveis por meio do teste de Shapiro-Wilk. As análises estatísticas foram feitas utilizando o software estatístico R (17) e pacotes alternativos para a elaboração do material gráfico (18).
3. Resultados e discussão
A figura 1 descreve a quantificação das larvas de nematoides gastrintestinais encontradas em pastagens utilizadas por caprinos e ovinos no período de um ano e a aferição de uma variável meteorológica do local (NuGeo/UEMA) no período de coleta das amostras. Após o processamento e análise do quantitativo das larvas, em cada coleta, encontraram-se um total de 243, 145, 365, 241, 879, 1130, 424, 625, 170, 43, 69 e 42 larvas no período de outubro de 2021 a setembro de 2022, respectivamente, na cidade de São Luís, estado do Maranhão. Nota-se que os maiores volumes de chuvas coincidem com as maiores quantidades de larvas na pastagem, enquanto os meses de menores índices pluviométricos foram também os meses com menores quantidades de larvas na pastagem.
Quantificação das larvas de nematoides gastrintestinais encontradas (L3) e representação gráfica do índice pluviométrico referente aos meses coletados no Instituto Federal do Maranhão (IFMA), Campus São Luís-Maracanã no período de outubro de 2021 a setembro de 2022, em pastagens contaminadas por nematoides gastrintestinais de caprinos e ovinos.
Após a identificação das larvas foram encontrados os gêneros de nematoides gastrintestinais de pequenos ruminantes, conforme mostra a Figura 2.
Identificação dos gêneros e quantificação de larvas de nematoides gastrintestinais de caprinos e ovinos encontrados em pastagens de gramíneas Panicum maximum cv. Massai, Aruana, BRS Zuri e BRS Tamani localizadas no Instituto Federal do Maranhão (IFMA), Campus São Luís-Maracanã no período de outubro de 2021 a setembro de 2022.
A quantificação inicial de L3 e a estimativa de número de L3 Kg MS durante o ano de estudo são apresentadas na tabela 1. O número de L3 nas pastagens variou de 42 (setembro, 2021) a 1130 (março, 2022), apresentando uma média ± erro padrão de 365 ± 100. Quando os dados foram convertidos a L3 Kg MS, a faixa esteve entre 74 a 2750 L3 nos mesmos meses previamente descritos e uma média ± erro padrão de 833 ± 221 L3 Kg MS. Devido ao fato de que uma das variáveis estudadas não apresentou uma distribuição normal, foram realizados os testes de Kendall e Spearman. Neles, verificou-se uma associação positiva entre o índice pluviométrico e o número de L3 Kg MS (Kendall, coeficiente de correlação τ = 0.67; valor de P < 0.001), (Spearman, coeficiente de correlação ⍴ = 0.85; valor de P = < 0.001). Essa associação pode ser visualizada na figura 1, que mostra maiores quantidades de L3 nos meses com maior volume de chuvas.
Quantificação de larvas infetantes (L3) de nematoides gastrointestinais encontradas em pastagens constituídas por gramíneas e utilizadas por pequenos ruminantes durante um ano no município de São Luís, Maranhão, Brasil.
Os gêneros de NGI que compunham a infecção natural durante o ano de estudo podem ser observados na figura 2. Observou-se a presença dos gêneros Haemonchus sp. e Trichostrongylus nos 12 meses avaliados. Em menor quantidade, o gênero Oesophagostomum sp. esteve presente em 10 meses (84 % do estudo) seguido do gênero Cooperia sp., que esteve presente em quatro meses (33 % do estudo).
O presente trabalho foi desenvolvido utilizando a metodologia da contagem de L3 nas pastagens, que é uma abordagem qualitativa e quantitativa que permite tomar decisões de manejo parasitológico e epidemiológico nas fazendas de criação de ruminantes (12). Apesar de alguns trabalhos prévios terem determinado os gêneros que compõem a infecção natural por NGI nas condições de produção de pequenos ruminantes no Maranhão, o presente trabalho utilizou uma abordagem quantitativa que pode inferir o grau de infectividade por esses organismos. Isso cobra relevância pois calcula-se que 90 % dos nematoides gastrintestinais em uma criação estão nas pastagens, fora dos hospedeiros (8).
Os resultados demonstraram a presença de L3 de NGI nas pastagens com densidades variáveis nos diferentes meses coletados. Para o gêneros foram encontradas as seguintes quantidades de larvas por mês de coleta Haemonchus sp. (49, 49, 245, 116, 408, 495, 266, 417, 89, 18, 30, 20), Trichostrongylus sp. (153, 80, 112, 105, 437, 580, 120, 167, 77, 25, 34, 21), em menor quantidade Oesophagostomum sp. (41, 16, 8, 20, 34, 55, 4, 2, 2, 0, 4, 0) e Cooperia sp. (0, 0, 0, 0, 0, 0, 34, 39, 2, 0, 1, 1), no período de outubro de 2021 a setembro de 2022, respectivamente. A presença de Haemonchus sp. e Trichostrongylus sp em todas as cultivares corrobora com os achados na literatura, especialmente na região nordeste do Brasil que apresenta, na sua maioria, climas tropicais e úmidos (19-20-21). De acordo com Simões et al., o H. Contortus prefere as temperaturas mais quentes, entre 25 a 37 °C, isso pode explicar a prevalência na quantidade de larvas encontradas desse gênero no presente trabalho, uma vez que, as temperaturas da região se encaixam nesses parâmetros. Outro fator relevante é a grande quantidade de larvas encontradas no período chuvoso da região, isso está ligado principalmente ao elevado índice pluviométrico pois proporciona maior umidade nas pastagens, favorecendo o desenvolvimento e a sobrevivência das larvas infectantes (L3) de nematoides gastrointestinais (22).
O que pode ter facilitado a recuperação das larvas encontradas nas gramíneas e posterior identificação no presente estudo foram a coleta das amostras feitas rente ao solo. Trabalhos desenvolvidos por Pegararo et al. (23) e Gazda et al. (24) perceberam que grande quantidade das larvas foram recuperadas dos primeiros 5 cm de altura do pasto se comparado a partes superiores das plantas. Outro fator a se considerar é a implicação dos raios ultravioletas (UV) para a sobrevivência das larvas, pois em estudo desenvolvido por Van Dijk et al. (25) mostra que houve aumento de mortalidade das L3devido a exposição direta das larvas a raios (UV), notou-se maior mortalidade de larvas de Trichostrongylus sp. se compado a Haemonchus sp.
Como esperado, as condições ambientais contribuíram para o desenvolvimento, migração e presença de L3 nas espécies vegetais estudadas, isso porque a sua frequência aumentou concomitantemente com as chuvas, especialmente no período janeiro a maio. As correlações mostraram coeficientes positivos (τ = 0.67 segundo Kendall e ⍴ = 0.85 segundo Spearman) e valores significativos que confirmaram a interação entre o índice pluviométrico e a quantidade de larvas na pastagem. Esse padrão tem sido identificado em diversos locais no Brasil, como Bahia (26), Rio Grande do Norte (3) e São Paulo (27,28). As chuvas, inicialmente, favorecem a criação de uma película de água que se forma no bolo fecal e que contribui para o desenvolvimento dos NGI na etapa de ovo e larva, posteriormente, a presença de água nas pastagens favorece a migração e estabelecimento das L3 nas pastagens, que representa o passo final na ecologia dos estádios livres dos NGI (29).
Alguns outros fatores podem ter se somado às condições climáticas e propiciado condições favoráveis ao desenvolvimento larval nas pastagens como o tipo de gramínea, uma vez que forrageiras de pequeno porte que possuem hábito de crescimento rasteiro, estoloníferas, acabam propiciando microclima ideal para a população parasitária e forçam os animais a um pastejo rente ao solo, facilitando a migração das L3 (30).
A análise de matéria seca das gramíneas utilizadas foram feitas para verificar a proporção de larvas/kg de MS, constatando a quantidade de larvas presentes em cada gramínea utilizada. A quantificação de larvas (L3) nas gramíneas demostrou grande variabilidade durante o ano de estudo, apresentando valor mínimo em setembro (74 L3 Kg MS) e máximo em março (2749 L3 Kg MS). Diversos fatores têm a capacidade de influenciar nos estágios de vida livre dos NGI na criação de pequenos ruminantes dentre eles a pluviosidade, temperatura e umidade. No território brasileiro, diversas pesquisas têm sido desenvolvidas com o intuito de quantificar as L3 e determinar o nível de infectividade das pastagens. No Rio Grande do Norte, Silva-Roberto et al. (3) identificou 8181 larvas de diferentes estádios (L1, L2, L3) em 100 gramas de material fresco da gramínea Brachiaria brizantha. Outro estudo quantificou as L3 no estado da Bahia (26), os autores reportaram valores de 22 L3 Kg MS em uma fazenda de pequenos ruminantes que pastejavam Panicum maximum no município de Barreras. No estado de São Paulo, Yamamoto et al. (31) reportaram valores consideravelmente altos durante as épocas de verão (~ 14000 L3 Kg MS) e inverno (~ 18000 L3 Kg MS), no terço superior de pastagens compostas por Cynodon dactylon, P. maximum e Paspalum notatum. No Rio Grande do Sul, uma pastagem de P. maximum cv. IZ-5 apresentou um número variado (2000 - 6000) de L3 Kg MS e, em um estudo mais recente, utilizando a mesma espécie de gramínea, foram quantificadas 532 L3 Kg MS (26).
É importante contar com critérios na academia e nas fazendas que permitam o pesquisador ou extensionista classificar o nível de risco ou contaminação de uma pastagem com L3. Nesse sentido, Molento et al. (12) no seu trabalho de revisão, forneceram diretrizes baseados no gerenciamento de pastagens, descanso de pastagem, remoção dos animais além de tratamentos anti-helmínticos que podem assistir decisões de pesquisadores e veterinários. Levando em conta as informações dos resultados da recuperação de L3 nos pastos durante um ano, concluímos que, o nível de contaminação de L3 de NGI em uma criação de pequenos ruminantes do município de São Luís, Maranhão, foi baixo e, portanto, a pastagem foi considerada ‘segura’ nos meses de setembro, outubro, novembro, dezembro, janeiro, abril, junho, julho e agosto. Além disso, o nível de contaminação por L3 na mesma criação foi considerado uma contaminação ‘moderada’ durante os meses de fevereiro, março e maio.
4. Conclusão
A maior quantidade de larvas na pastagem foi encontrada durante o período chuvoso onde os índices pluviométricos são mais elevados, com destaque para o mês de março. Os gêneros encontrados com maior frequência nos meses de estudo foram Haemonchus sp. e Trichostrongylus sp. Conclui-se que, as condições ambientais contribuíram para o desenvolvimento, migração e presença de L3 nas gramíneas estudadas, isso porque a sua frequência aumentou concomitantemente com as chuvas, especialmente no período de janeiro a maio. O estudo contribui para o conhecimento das diferentes dinâmicas que são consequência das interações desses parasitos com o ambiente e o hospedeiro, dados que auxiliam na escolha de estratégias que evitem a ingestão de L3 pelos animais causando prejuízos econômicos, ajudando assim no controle dos nematoides gastrintestinais de pequenos ruminantes.
Declaração de uso de IA generativa
Os autores não utilizaram ferramentas ou tecnologias de Inteligência Artificial generativa na criação ou edição de qualquer parte deste manuscrito.
Agradecimentos
Ao Instituto Federal de Educação, Ciência e Tecnologia do Maranhão e Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq).
Declaração de disponibilidade de dados
O conjunto completo de dados que suporta os resultados deste estudo foi publicado no próprio artigo.
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Editor:
Rondineli P. Barbero
