ANUROS DEL NORTE DE LOS ANDES: PATRONES DE RIQUEZA DE ESPECIES Y ESTADO DE CONSERVACIÓNRESUMEN
El conocimiento de los anuros andinos está en constante aumento, razón por la cual se necesita una actualización. Revisamos la literatura y museos registros científicos con el fin de determinar la riqueza de especies de anuros del norte de los Andes con base en las categorías de la UICN. El norte de los Andes alberga 740 especies de anuros, pertenecientes a 13 familias y 63 géneros. La familia con el mayor número de especies fue craugastoridae (334 spp.), seguida por Bufonidae (92 spp.) y Centrolenidae (81 spp.). La Cordillera Central de Colombia alberga la mayor riqueza de especies (202 spp.), mientras que la Cordillera de la Costa Oriental de Venezuela contiene el número más bajo de especies (17 spp.). La mayoría de las especies (74%) es exclusiva del norte de los Andes, pero ninguna familia es endémica del norte de los Andes. Alrededor del 50% de las especies está amenazada y cerca del 20% con datos deficientes. Los patrones de riqueza de especies en el norte de los Andes podrían ser causados, entre otras razones, por factores históricos, y a su vez por a la falta de muestreo en algunas zonas.
PALABRAS-CLAVE:
Biogeografía; Endemismo; Ranas; Sapos; Lista de especies
ABSTRACT
Knowledge of Andean anurans is constantly increasing; for this reason, it needs an update. We reviewed scientific literature and museum records to determine the species richness of anurans in the northern Andes and their conservation status based on the IUCN categories. The northern Andes harbor 740 species of anurans, belonging to 13 families and 63 genera. The family with the highest species number was Craugastoridae (334 spp.), followed by Bufonidae (92 spp.), and Centrolenidae (81 spp.). The Cordillera Central of Colombia harbors the highest species richness (199 spp.), while the Cordillera de la Costa Oriental de Venezuela contains the lowest species number (17 spp.). Most species (74%) is endemic to the northern Andes, but no family is endemic to the northern Andes. About 50% species is threatened and 20% is included in the category of deficient data. The species richness patterns in northern Andes might be caused, among other reasons, by historical factors, but also result of sampling lack in some areas.
KEY-WORDS:
Biogeography; Endemism; Frogs; Toads; Species list
INTRODUCCIÓN
Con unos 8.000 kilómetros de longitud, la Cordillera de los Andes es la cadena montañosa más larga del mundo (Stuart et al., 2008). Con base en las características morfológicas, los Andes han sido divididos en tres subregiones (Gansser, 1973; Duellman, 1999; Doan, 2003): sur de los Andes (Chile y Argentina), Andes centrales (Bolivia y Perú) y norte de los Andes (Ecuador, Colombia y Venezuela). Esta última ha tenido un importante papel en la diversificación de la biota tropical sudamericana (Kattan et al., 2004), y es considerada como “un crisol de la especiación” (Lynch, 1999).
La alta biodiversidad regional y el gran nivel de endemismo que hay en el norte de los Andes (= región norandina) (Lynch et al., 1997; Duellman, 1999) han sido explicados por eventos históricos como el levantamiento de cadenas montañosas, la conexión entre América del Norte y Sudamérica y las fluctuaciones climáticas durante el Pleistoceno (Gentry, 1982). Dichos eventos han dado como resultado una alta riqueza de especies en varios grupos taxonómicos, como aves (Herzog & Kattan, 2011), plantas, roedores y murciélagos (Kattan et al., 2004). Igualmente ocurre con los anfibios, grupo que presenta su más alta riqueza en esta región del planeta (Duellman, 1999). Dicha riqueza de especies ha sido correlacionada con la orogenia y la biogeografía histórica de los Andes, además de la historia evolutiva y aspectos ecológicos de los diferentes linajes que la han habitado (Lynch, 1998; Bernal & Lynch, 2008; Castroviejo-Fisher et al., 2009; Heinicke et al., 2007; Guarnizo et al., 2009).
La fauna anfibia de la región norandina se caracteriza porque exhibe una baja diversidad alfa (pocas especies en un mismo sitio) pero una diversidad beta elevada (especies de un sitio son poco compartidas con otros sitios cercanos) (Lynch, 1998, Lynch, 1999; Duellman, 1999). Este patrón es muy similar al observado en las montañas de la región Guayana, pero difiere mucho al exhibido en los bosques amazónicos y del Chocó biogeográfico (Lynch, 1998; Lynch, 1999).
Pese a la condición que la región norandina tiene con respecto a riqueza y endemismo de especies en general, las ranas y sapos se enfrentan a factores que ponen en riesgo su supervivencia. En esta región, la actividad antrópica es una de las más elevadas, debido, entre otros factores, a la concentración de áreas urbanas y a la actividad agroindustrial que hay en esta región. Por lo mencionado anteriormente, consideramos necesario realizar una actualización de la riqueza de especies del orden Anura en el norte de los Andes, proporcionando también información sobre su estado de conservación con base en las categorías de amenaza establecidas por la UICN.
MATERIALES Y MÉTODOS
Para este trabajo, la riqueza de anuros (= diversidad) del norte de los Andes fue actualizada revisando las siguientes fuentes generales: Ruiz-Carranza et al. (1996), Acosta-Galvis (2000), Acosta-Galvis (2017), Barrio-Amorós (2004), Bernal & Lynch (2008), Ron et al. (2017) (http://zoologia.puce.edu.ec/Vertebrados/anfibios/AnfibiosEcuador) y Rojas-Runjaic & Señaris (datos sin publicar). El listado se completó con las descripciones de especies publicadas hasta diciembre de 2017. En los casos que hubo dudas sobre la distribución geográfica de algunas especies, se revisaron los listados disponibles en Internet: Frost (2017) (http://research.amnh.org/vz/herpetology/amphibia), AmphibiaWeb (2017), (http://amphibiaweb.org), Lista de Anfibios de Colombia (https://www.batrachia.com), Anfibios del Ecuador (https://bioweb.bio/faunaweb/amphibiaweb) y, en lo posible, las descripciones originales de las especies. La taxonomía fue actualizada siguiendo a Frost (2017).
Hemos considerado como “especies andinas” aquellas que habitan a una altitud igual o superior a los 1.000 m (Lynch, 1999; Duellman, 1979; Duellman, 1999; Bernal & Lynch, 2008). En este trabajo se sigue a Graham (2009) para denominar “norte de los Andes” al conjunto de los sistemas montañosos ubicados hacia el norte de la Depresión de Huancabamba (5°S, en Ecuador): Ecuador: Cordillera Oriental, Cordillera Occidental y Valles Interandinos; Colombia: Cordillera Oriental, Cordillera Central, Cordillera Occidental y Sierra Nevada de Santa Marta (SNSM); Venezuela: Cordillera de la Costa Oriental, Cordillera de la Costa Central, Cordillera de Mérida.
Se realizó un análisis de clúster para evaluar la similitud biogeográfica entre las distintas unidades fisiográficas. Para esto se aplicó el índice de Jaccard en el software libre Past v. 3.18. Adicionalmente, se calcularon los tamaños de las áreas de cada una de las unidades fisiográficas a partir de un modelo digital Raster, que se utilizó para la interpolación de las curvas y polígonos de cada unidad fisiográfica en el programa ArcGIS; con esto, seguidamente se hizo una regresión lineal para determinar la relación que puede haber entre la riqueza de especies y el tamaño del área de cada una de las unidades fisiográficas.
Para describir el estado de conservación se consideraron las categorías que usa la UICN, consultando su página web (www.iucnredlist.org). Consideramos especies amenazadas aquellas incluidas en tres de las siete categorías establecidas: Vulnerable (VU), En Peligro (EN) y Críticamente Amenazada (CR). Asimismo, en los casos de especies recientemente descritas, se consideraron las asignaciones propuestas por sus autores en las respectivas descripciones.
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
El norte de los Andes alberga 740 especies de anuros, pertenecientes a 63 géneros y 13 familias. Esta riqueza representa, aproximadamente, el 27,6% de la anurofauna suramericana y el 10,8% del total mundial. En general, Sudamérica es considerado como “el continente de los anfibios” (Duellman, 1999), cuya tasa anual de descripción de especies puede considerarse como la más elevada del planeta. Esto es atribuido al descubrimiento de especies nuevas para la ciencia que ocurre notablemente en esta región. Entre las décadas de 1970 y 1990, las descripciones de especies tuvo un gran impulso (Fig. 1); más recientemente, en los estudios herpetológicos se han incorporado análisis moleculares, ofreciendo un panorama renovado y aún más diverso y complejo para estos vertebrados. A su vez, el conocimiento de la diversidad taxonómica de anuros de la región andina es aún más complejo, dadas las condiciones topográficas, orogénicas e históricas a las que los clados han estado sometidos.
(A) Número de especies de anuros descritas por décadas en el norte de los Andes. La década de 2010 va hasta 2017. (B) Riqueza de especies y endemismos por familia; las familias Microhylidae y Ranidae no son mostradas debido a su muy bajo número de especies.
El descenso observado en el número de especies descritas recientemente en relación con décadas pasadas (Fig. 1) podría deberse a que los taxones nuevos revelados con base en estudios de Filogeografía, filogenia molecular y bioacústica aún no han sido descritos formalmente en su totalidad. Pese a que, en los últimos años se han explorado algunas zonas poco conocidas históricamente (e.g., Sierra de Perijá y Macizo de El Tamá, ambas zonas en la Cordillera Oriental de Colombia), hay otras cuyo acceso sigue siendo difícil.
Riqueza por familia
La familia Craugastoridae (ranas de lluvia) presenta la mayor riqueza de especies en el norte de los Andes (Hedges et al., 2008), con 334 (45% del total de especies) y la segunda en número de géneros, con 10 (Tabla 1). Esta familia numéricamente muy bien representada en las tres cordilleras andinas colombianas y, en menor proporción, en los Andes de Venezuela y en la SNSM, tendencia que coincide con lo reportado por Meza & Torres (2016). Se puede considerar a Craugastoridae como la principal aportante en la alta riqueza de especies del norte de los Andes, siendo el género Pristimantis el de mayor contribución, un patrón similar al ya documentado por Meza & Torres (2016). En segundo lugar, se ubica la familia cosmopolita Bufonidae, con 92 especies y cinco géneros; esta posición se debe, principalmente, al género Atelopus. Los bufónidos presentan la mayor diversidad en la Cordillera Central de Colombia y en las cordilleras de Ecuador (Apéndice).
Número de géneros, especies y endemismos por cada familia de anuros que habitan el norte de los Andes.
La familia Centrolenidae está representada por 13 géneros y 81 especies, y su riqueza es notablemente elevada en las tres cordilleras colombianas. En esta familia, los géneros Centrolene y Nymphargus son los más diversos, con 29 y 22 especies, respectivamente. Por su parte, pese a que la familia Hylidae es un clado predominante en tierras bajas de la región neotropical, está bien representada en los Andes: 68 especies y nueve géneros, siendo las cordilleras orientales de Colombia y Ecuador las que albergan el mayor número de especies de esta familia. Su alta diversidad en el norte de los Andes está dada por los géneros, Dendropsophus (23 spp.) y Hyloscirtus (18 spp.).
Las familias con el menor número de representantes son Eleutherodactylidae, Microhylidae y Ranidae, con dos especies cada una; Telmatobiidae, con tres especies, y Leptodactylidae, con 10 especies (Tabla 1). Cada una de estas cinco familias está representada por un género.
Riqueza por unidad fisiográfica
La Cordillera Central de Ecuador es la unidad fisiográfica que alberga la mayor riqueza de anuros, con 199 especies, seguida por las cordilleras Oriental de Ecuador, y las Occidental y Oriental de Colombia (Fig. 3; Tabla 2). La Cordillera de la Costa Oriental de Venezuela y la SNSM son las unidades con el menor número de anuros en el área de estudio (Fig. 2).
Número de especies, endemismo y porcentaje de endemismo de anuros en las unidades fisiográficas del norte de los Andes.
Patrones de riqueza de especies y endemismos altitudinales de los anuros del norte de los Andes. (A) riqueza y endemismo generales en diferentes intervalos altitudinales, mostrando sólo las familias representadas por más de cinco especies; (B) rangos altitudinales (máximo y mínimo) de las especies de anuros del norte de los Andes.
Riqueza de especies y número de especies endémicas en cada unidad fisiográfica del norte de los Andes.
Pese a que la Cordillera Oriental de Colombia tiene un área mayor al de las otras siete cadenas montañosas, su riqueza no es la más alta (155 spp.), patrón también registrado por Bernal & Lynch (2008). Esto podría ser causado porque todavía es una cordillera poco explorada, ya que aún existen áreas con bajo esfuerzo de muestreo en relación con las unidades fisiográficas vecinas, o carece de inventarios sistemáticos; muestra de ello son las recientes descripciones de nuevas especies en distintas zonas de esta cordillera, como en la Sierra de Perijá (p.e.,Barrio-Amorós et al., 2008, Infante-Rivero et al., 2008, Barrio-Amorós et al., 2010, Rojas-Runjaic et al., 2011), en la Sierra del Cocuy en el departamento de Boyacá (Guarnizo et al., 2012), en las montañas del departamento de Nariño (Mueses-Cisneros et al., 2013) y parte central de esta cordillera (Rivera-Correa et al., 2016). A esto se puede sumar el hecho de que ésta es una cadena montañosa geológicamente joven en relación con las otras cordilleras colombianas y ecuatorianas, por lo que el tiempo transcurrido no ha sido suficiente para que ocurran procesos de especiación en ella que se refleje en una alta diversidad de especies.
La riqueza de especies en las cordilleras venezolanas también indica que se hace necesario aumentar el esfuerzo de muestreo en ellas. Al igual que en la Cordillera Oriental de Colombia, la Cordillera de Mérida también constituye una cadena montañosa muy interesante a nivel herpetológico, evidenciado también en recientes hallazgos de especies desconocidas para la ciencia (e.g.,Barrio-Amorós, 2011; Barrio-Amorós et al., 2011; Barrio-Amorós et al., 2012; Barrio-Amorós & Santos, 2012; Barrio-Amorós et al., 2013).
Endemismo
Encontramos 550 especies endémicas del norte de los Andes, lo que representa cerca del 74% de la riqueza total de esta región. La familia Craugastoridae representa el grupo con más especies endémicas a las cordilleras norandinas, con 272 (82% de su riqueza). Le sigue Bufonidae y Centrolenidae, con 74 y 60 especies endémicas, respectivamente (Tabla 1). Por su parte, las familias con menos especies endémicas son Telmatobiidae (tres especies), Leptodactylidae y Microhylidae; estas dos últimas están representadas por una especie cada una. Cabe señalar que ninguna de las familias de anuros representadas en el norte de los Andes es exclusiva de esta región.
A nivel de género, son seis los considerados endémicos al norte de los Andes: Andinophryne, Chimerella, Cryptobatrachus, Ikakogi, Niceforonia y Osornophryne. Aunque Hypodactylus (Craugastoridae), Nymphargus (Centrolenidae), Rulyrana (Centrolenidae) y Telamtobius (Telmatobiidae) son andinos, éstos no están restringidos al norte de los Andes.
Cerca del 59% de la anurofauna es exclusiva de una sola unidad fisiográfica; es decir, especies que no habitan en más de un sistema montañoso. La Cordillera Oriental de Ecuador alberga el mayor número de endemismos: 81 spp., aproximadamente, lo que representa el 44% de la riqueza que esta cordillera ostenta. Le sigue las cordilleras Oriental, Central y Occidental de Colombia (Tabla 2). A pesar de que la SNSM ostenta una de las riquezas más bajas, constituye el complejo montañoso con la mayor proporción de endemismos, donde el 71% de sus especies (17 spp.) es exclusivo de esta unidad. Por su parte, los Valles interandinos y la Cordillera de la Costa Oriental albergan el número más bajo de especies endémicas, con cuatro y tres especies, respectivamente.
Riqueza altitudinal
La riqueza de especies exhibe su pico más alto entre los 1.001 y los 2.000 msmn, con una disminución a medida que aumenta la elevación, especialmente notable por encima de los 3.000 msnm (Fig. 3A). La familia Craugastoridae es predominante en todo el gradiente altitudinal, incluso por encima de los 4.000 msnm (Fig. 3B), representada por Pristimantis. La riqueza de las demás familias varía entre los diferentes gradientes mencionados. Así, entre los 1.000 y los 2.000 msnm, Centrolenidae, Dendrobatidae e Hylidae son los grupos más diversos en relación con altitudes mayores. Por su parte, Bufonidae exhibe predominio, junto con Craugastoridae, sobre los 3.000 msnm; en estas elevaciones se encuentran los géneros Atelopus y Osornophryne, característicos de los ambientes de páramo andino.
Las tres especies que representan a Telmatobiidae habitan entre los 2.001 y los 4.000 msnm. De las familias con baja representación en el norte de los Andes, Eleutherodactylidae y Ranidae están ausentes por encima de los 2.000 msnm, mientras que los registros de Microhylidae y Leptodactylidae desaparecen sobre los 3.000 msnm.
La especie Hyloxalus subpunctatus es el único dendrobátido cuya distribución altitudinal alcanza los 4.020 m, mientras que la especie con el registro más alto es el bufónido Osornophryne bufoniformis, que habita en las cordilleras Central de Colombia y Oriental de Ecuador, entre los 2.800 y 4.700 msnm.
La mayor riqueza de especies es mostrada a elevaciones intermedias (1.000-2.000 msnm) (Fig. 3A), patrón que coincide con lo reportado anteriormente para anfibios y otros grupos taxonómicos en los Andes (Kessler et al., 2001; Kattan et al., 2004). Meza & Torres (2016) encontraron que la diversidad de ranas Pristimantis es mayor en altitudes intermedias en los Andes tropicales, y sugieren que los factores espaciales podrían explicar, en parte, este patrón, aunque resaltan que existen otros factores relacionados. Un patrón similar fue observado también por Hutter et al. (2013) y Castroviejo-Fisher et al. (2014) en ranas de cristal (Centrolenidae), y por Hutter et al. (2017) en varios clados de anuros. Estos autores hallaron que los patrones de riqueza evidenciados en especies de este clado son asociados, en mayor medida, con el tiempo geológico de la región andina. Hutter et al. (2017) encontraron que la alta riqueza de especies en los Andes podría deberse a una muy rápida diversificación y que los patrones altitudinales de riqueza están influenciados por el tiempo de colonización que tuvieron las especies.
Encontramos que 192 especies tienen una distribución altamente restringida igual o menor que 200 m. Ante un patrón muy similar, Navas (2006) y Bernal & Lynch (2008) infieren que los anuros andinos podrían ser especialistas de altitud o que son condicionados por la temperatura. Bernal & Lynch (2008) relacionan esto con lo planteado por Janzen (1967), es decir, la riqueza de especies por gradientes altitudinales está muy relacionada con la tolerancia térmica de anuros; dado que las especies en zonas tropicales tienen tolerancia térmica limitada, no pueden habitar intervalos altitudinales amplios, lo cual es reflejado por un mayor número de especies en altitudes medias. Por tanto, se podría considerar que la diversidad de especies de anuros está relacionada o es causada por varios factores que actúan en conjunto.
La actualización de las cifras obtenidas en el presente trabajo varía en relación con lo encontrado en otros estudios. Lynch et al. (1997) reportaron para la SNSM un 94% de endemismo y, posteriormente, Duellman (1999) resaltó que el 100% de las especies de dicha sierra son endémicas; no obstante, encontramos que, actualmente, esta proporción es menor. Asimismo, Duellman (1999) reportó hace más de 15 años que la Cordillera Occidental de Colombia era la más rica en anfibios, seguida por las cordilleras Oriental y Occidental de Ecuador. Dicho autor también encontró que la cordillera con mayor endemismo era la Oriental de Ecuador, seguida por la Occidental de Colombia, mientras que la Oriental de Colombia albergaba el endemismo más bajo, patrón inverso a lo reportado en el presente trabajo. Parte de los datos aquí presentados coinciden con lo reportado por Bernal & Lynch (2008). Estos autores encontraron que la Cordillera Central era la más rica en especies en relación con las otras dos cordilleras colombianas y que la Cordillera Oriental de Colombia tiene el mayor endemismo. En general, nuestros resultados muestran que la alta riqueza de especies de anuros se concentra en las cordilleras andinas de Colombia, con una significativa reducción de taxones hacia las cordilleras venezolanas.
Similitud biogeográfica
El CSJ generó dos grandes grupos. El primero de ellos está conformado por las cordilleras Central y Occidental de Colombia junto con las tres unidades fisiográficas de Ecuador (Oriental, Occidental y Valles); el segundo está integrado por la Cordillera Oriental de Colombia, la SNSM y las tres cordilleras de Venezuela (Fig. 4). Las cordilleras de la Costa Central y Oriental de Venezuela presentan el mayor valor de similitud (CSJ = 0,30), seguidas por las cordilleras Occidental y Central de Colombia (CSJ = 0,16). A pesar de la gran cercanía geográfica que hay entre las dos cordilleras ecuatorianas, su índice de similitud es bajo (CSJ = 0,07), siendo mayor el grado de semejanza biogeográfica entre éstas y las cordilleras colombianas.
Mapa del norte de los Andes. Valores bajo el nombre de la unidad fisiográfica: riqueza/número de especies endémicas. Abajo a la derecha: clúster mostrando los agrupamientos de las unidades fisiográficas. Líneas punteadas indica la separación de los grupos (azul oscuro) y subgrupos (azul claro) formados por el análisis de clúster.
La SNSM presenta mayor similitud con las cordilleras venezolanas que con la Cordillera Oriental de Colombia u otra de este país. Esto llama la atención si se tiene en cuenta que la distancia geográfica entre ella y las unidades fisiográficas de Venezuela es mayor que la que existe con la Cordillera Oriental colombiana. En este caso, una explicación a esta semejanza faunística podría acuñarse a la historia geológica de la SNSM, la cual es considerada como parte de la subplaca de Maracaibo (Cediel et al., 2003).
Según el CSJ, la Cordillera Oriental de Colombia alberga una fauna anfibia más similar a la de la Cordillera de Mérida que a la que habita en la Cordillera de Central de Colombia. Esta última tiene más relación con las dos cordilleras de Ecuador que con la Cordillera Oriental de Colombia debido, probablemente, a la continuidad geográfica que hay entre ellas. La baja similitud de la Cordillera Oriental de Colombia con la Central es indicio de que la primera de éstas alberga una fauna particular, tal y como lo plantearon Bernal & Lynch (2008). Estos mismos autores realizaron un análisis particular para los anuros de los Andes colombianos aplicando igualmente el coeficiente de Jaccard. Sus resultados mostraron que la Cordillera Central es más similar a la Cordillera Occidental que a la Cordillera Oriental, patrón similar al encontrado en el presente trabajo.
De acuerdo con Duellman (1999) y Lynch (1999), la baja similitud que hay entre los sistemas montañosos norandinos puede ser reflejo de la baja diversidad alfa y de la alta diversidad beta que hay en estas montañas. Sin embargo, Navas (2006) y Bernal & Lynch (2008) comentaron sobre esta tendencia y la asociaron a condiciones ecofisiológicas de las especies. En este sentido, el reemplazo geográfico no debiera considerarse como una causa sino como un patrón, que es reflejo o resultado de otros factores, como por ejemplo, la ecofisiología y/o biología de las especies.
Relación área geográfica - riqueza de especies
Encontramos una relación positiva directa entre el tamaño del área de cada unidad fisiográfica y el número de especies que alberga (r² = 0,55, p = 0,01). Duellman (1999) planteó que no hay correlación entre la riqueza y el tamaño de la región. Sin embargo, Kattan et al. (2004) compararon la fauna de anuros de los Andes colombianos con las existentes en las tierras bajas adyacentes (Chocó y valles del Cauca y del Magdalena) y encontraron una correlación entre la riqueza de anfibios y el área de estas regiones. Igualmente, Ron et al. (2017) al relacionar la fauna de anfibios de todas las regiones naturales de Ecuador, también encuentran relación entre estos parámetros, aunque comentan que los bosques andinos (montanos) tienen una mayor riqueza de especies de la esperada. Estos resultados concuerdan con el planteamiento de que estos sistemas montañosos sean considerados como “islas”, lo cual ya ha sido sugerido en ocasiones anteriores (Péfaur & Díaz de Pascual, 1982; Lynch & Suárez-Mayorga, 2002).
Estado de conservación
De acuerdo a las categorías establecidas por la UICN, cerca del 45% (336 spp.) de los anuros norandinos está bajo alguna categoría de amenaza. Así, 93 spp. están bajo Peligro Crítico (CR), 145 spp. En Peligro (EN) y 99 spp. como Vulnerable (VU); por su parte, el 19% (141 spp.) presenta Datos Deficientes (DD). Dos especies han sido declaradas extintas: Atelopus ignescens y A. longirostris; sin embargo, una población de esta última ya fue encontrada en el año 2016. De las especies endémicas, casi el 50% está bajo alguna categoría de amenaza, y, aproximadamente, el 23% en la categoría de DD.
Diez de las 13 familias contienen especies amenazadas (Fig. 5). La familia con más especies amenazadas es Craugastoridae, con 145 spp. (44% de su riqueza de especies), seguida por Bufonidae, con 68 especies (74% de su riqueza). El 100% de las especies de Telmatobiidae está En Peligro Crítico (Fig. 5). Leptodactylus peritoaktites, que habita en la Cordillera Occidental de Ecuador, es la única especie de Leptodactylidae amenazada, cuya categoría es VU. Representantes de Eleutherodactylidae, Microhylidae y Ranidae en la región norandina no tienen amenaza de extinción ni están catalogadas con DD.
La Cordillera Central de Colombia alberga 84 especies amenazadas, las cuales representan el 42% de la riqueza de especies que en esta unidad contiene, ubicándola como la cordillera con más especies amenazadas (Fig. 6). En segundo lugar, se encuentra la Cordillera Oriental de Ecuador, con 83 especies (33,1% de su riqueza). A estas unidades les siguen las cordilleras Occidental de Ecuador y Occidental de Colombia, con 73 (54%) y 63 spp. (39%), respectivamente. Aunque los Valles interandinos albergan 21 especies amenazadas, esta cifra representa 64% de su riqueza de especies, siendo así la unidad fisiográfica con el más alto porcentaje de especies amenazadas. Las cordilleras venezolanas de la Costa Central y Costa Oriental albergan pocas especies amenazadas, nueve y seis especies, respectivamente.
Número de especies amenazadas de extinción en cada una de las unidades fisiográficas del norte de los Andes.
La proporción de especies amenazadas de extinción en la región norandina es notoria. Hace tiempo se viene alertando sobre la declinación de algunos taxones y poblaciones de anuros (Cadavid et al., 2005) en las cordilleras norandinas (e.g.,La Marca, 2005; Valera-Leal et al., 2011), lo cual ha sido asociado, principalmente, al cambio climático, la degradación o disminución del hábitat y a la relación de estos organismos con patógenos, factores que podrían estar actuando sinérgicamente.
En los últimos años se ha venido revisando y evaluando la presencia del hongo Batrachochytrium dendrobatidis y sus posibles efectos sobre las poblaciones de anfibios andinas (ver Sánchez et al., 2008; Velásquez et al., 2008; Urbina & Galeano, 2011; Vásquez-Ochoa et al., 2012; Flechas et al., 2015; Acevedo et al., 2016; Acevedo et al., en prensa). Por ejemplo, especies del género Atelopus han mostrado un gran declive, situación que ha sido bastante asociada con la infección de Bd detectada en varias de poblaciones de estos anfibios (ver Lampo et al., 2007); sin embargo, no hay evidencia clara o directa de que las desapariciones hayan sido causadas por el quítrido (ver Tarvin et al., 2014). Las áreas protegidas en los Andes constituyen un importante factor para la protección de varias especies y la disminución de posibles eventos de contagio del hongo quítrido (Acevedo et al., 2016); sin embargo, hay evidencia de que dichas áreas no están cumpliendo con la finalidad establecida originalmente. Albornoz-Espinel et al. (2017) encontraron que en la Cordillera Oriental de Colombia sólo 25 de 190 áreas protegidas albergan especies amenazadas de anfibios. Por consiguiente, se considera, muy necesario que se establezcan acciones y planes bien estructurados que permitan proteger las especies de anuros.
La deforestación está generando una pérdida irreversible de las comunidades de anfibios andinos, haciendo que los ecosistemas naturales (bosques andinos, páramos) de las áreas montanas sean transformados en zonas abiertas. Dicha situación está restringiendo cada vez más la distribución geográfica (horizontal y vertical) de las especies y favoreciendo la llegada de especies de distribución amplia o invasoras que podrían representar competencia interespecífica para las especies endémicas, las cuales no podrían estar preparadas para ello. Actividades como la agricultura y la minería están ejerciendo un fuerte impacto sobre las comunidades de anuros en la región norandina. Ejemplo de esto acontece en los Andes de Colombia, donde la actividad minera tiene importante presencia en la alta montaña (ver Andrade-C., 2011). En este sentido, es necesario realizar estudios que evalúen el efecto de la minería y agricultura sobre las poblaciones andinas de anfibios (y otros grupos taxonómicos).
Al igual que las especies que están bajo alguna categoría de amenaza, aquellas que carecen de información (DD) también constituyen un grupo importante. El número de anuros bajo esta categoría (más de 141 spp.) no es despreciable, y debe tenerse en cuenta para estudios poblacionales con el fin de aumentar el grado de conocimiento de las especies y poder conocer su grado de vulnerabilidad (Urbina-Cardona, 2011). Dado que casi la mitad de las especies está en algún grado de amenaza de extinción, esta región debería ser un área prioritaria para la protección e implementación de acciones con miras a la conservación de especies de anfibios (Rueda-Almonacid, 1999). Conocer la diversidad de taxones es importante, y cobra relevancia cuando se pretende determinar donde viven las especies, ya que es vital para definir prioridades de conservación (Joppa et al., 2011).
Los patrones de riqueza y distribución de las ranas y sapos han sido atribuidos a varios factores, tales como características topográficas, ambiente (clima, vegetación), biología reproductiva y componentes históricos (Duellman, 1999). Asimismo, las condiciones climáticas tienen gran importancia en la limitación de la distribución de los anuros (Lynch & Duellman, 1997), ya que su diversidad está significativamente correlacionada con la humedad ambiental y la precipitación (Duellman, 1999). En general, la fauna anfibia está fuertemente condicionada por la temperatura, precipitación y humedad (Urbina-Cardona, 2011; Ortiz-Yusty & Páez, 2013). En las cordilleras andinas de Ecuador, la alta riqueza de especies ha sido atribuida a las condiciones estables de moderadas temperaturas y alta humedad, relativamente constantes durante todo el año (Duellman, 1979). Asimismo, se ha encontrado correlación entre la distribución y riqueza de anfibios con la precipitación anual; por ejemplo, en las diferentes regiones biogeográficas de Ecuador la precipitación puede explicar el 50% de la variación en el número de especies (Ron et al., 2017). De esta manera, se podría considerar que esta fauna está condicionada a las fluctuaciones climáticas que actualmente se están presentando a nivel global.
Nuestro análisis está limitado y ajustado al conocimiento parcial que los estudios recientes permiten realizar. Los estudios de filogenia molecular desarrollados en los últimos años (p.e.,Faivovich et al., 2005; Frost et al., 2006; Heinicke et al., 2007; Hedges et al., 2008; Pyron & Wiens, 2011) han cambiado notablemente la sistemática y taxonomía de la Clase Amphibia. Lejos de alcanzar estabilidad - sólo el 30% de los taxones han sido evaluados molecularmente (Pyron & Wiens, 2011) -, estamos en un período de gran dinamismo y cada nuevo aporte trae cambios significativos que sólo nos permiten evaluaciones preliminares de los patrones de riqueza de los taxones, inclusive a nivel de familia o subfamilia. Así, el grado de conocimiento que se tiene sobre los anuros de cada una de las unidades fisiográficas reordena su posición relativa en cuanto a la riqueza de especies; por tanto, ésta debe ser vista con precaución.
Pese a que la región norandina alberga una importante cantidad de especies de anuros y a que dicha riqueza sigue en aumento, i.e., nuevas descripciones de especies siguen siendo publicadas, el conocimiento de esta fauna es aún bajo. La información aquí presentada visualiza el grado de conocimiento general que se tiene sobre estos organismos en el norte de los Andes, lo cual podría servir de base para la realización de estudios a una escala más detallada.
AGRADECIMIENTOS
A Ascanio Rincón y Ángel Luis Viloria por los comentarios hechos a una versión preliminar del manuscrito. Evelin Quilarque realizó observaciones pertinentes a la primera versión de este trabajo. Grisel Velsquez colaboró en el cálculo del tamaño del área de las diferentes unidades fisiográficas para poder analizar la relación área geográfica-riqueza de especies.
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APÉNDICE
Listado de especies registradas en el norte de los Andes, con su categoría de amenaza (CA) establecida por la UICN y distribución altitudinal. Unidades fisiográficas: (A) Cordillera de la Costa Oriental, (B) Cordillera de la Costa Central, (C) Cordillera de Mérida, (D) Sierra Nevada de Santa Marta, (E) Cordillera Oriental de Colombia, (F) Cordillera Central de Colombia, (G) Cordillera Occidental de Colombia, (H) Cordillera Oriental de Ecuador, (I) Valles interandinos, (J) Cordillera Occidental de Ecuador. Las casillas vacías corresponden a especies cuya categoría de amenaza no ha sido asignada.
Citaciones de datos
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