Potenciais evocados auditivos corticais no transtorno do espectro do autismo: revisão sistemática

Kamita, Mariana Keiko; Silva, Liliane Aparecida Fagundes; Matas, Carla Gentile

doi:10.1590/2317-1782/20202019207

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Revisão Sistemática • CoDAS 33 (2) • 2021 • https://doi.org/10.1590/2317-1782/20202019207 linkcopiar

Potenciais evocados auditivos corticais no transtorno do espectro do autismo: revisão sistemática

Autoria SCIMAGO INSTITUTIONS RANKINGS

Objetivo Identificar e analisar quais são os achados característicos dos Potenciais Evocados Auditivos Corticais (PEAC) em crianças e/ou adolescentes com Transtorno do Espectro do Autismo (TEA) em comparação do desenvolvimento típico, por meio de uma revisão sistemática da literatura.

Estratégia de pesquisa Após formulação da pergunta de pesquisa, foi realizada uma revisão da literatura em sete bases de dados (Web of Science, Pubmed, Cochrane Library, Lilacs, Scielo, Science Direct, e Google acadêmico), com os seguintes descritores: transtorno do espectro autista (autism spectrum disorder), transtorno autístico (autistic disorder), potenciais evocados auditivos (evoked potentials, auditory), potencial evocado P300 (event related potentials, P300) e criança (child). A presente revisão foi cadastrada no Próspero, sob número 118751.

Critérios de seleção Foram selecionados estudos publicados na integra, sem limitação de idioma, entre 2007 e 2019. Análise dos dados: Foram analisadas as características de latência e amplitude dos componentes P1, N1, P2, N2 e P3 presentes nos PEAC.

Resultados Foram localizados 193 estudos; contudo 15 estudos contemplaram os critérios de inclusão. Embora não tenha sido possível identificar um padrão de resposta para os componentes P1, N1, P2, N2 e P3, os resultados da maioria dos estudos demonstraram que indivíduos com TEA podem apresentar diminuição de amplitude e aumento de latência do componente P3.

Conclusão Indivíduos com TEA podem apresentar respostas diversas para os componentes dos PEAC, sendo que a diminuição de amplitude e aumento de latência do componente P3 foram as características mais comuns.

Descritores
Transtorno do Espectro Autista; Transtorno Autístico; Potenciais Evocados Auditivos; Audiologia; Criança

Autor	Metodologia					Principais resultados	Limitações
Autor	Tipo de estudo	Casuística GE	Casuística GC	Critério de diagnóstico do TEA	Estímulo do PEAC	Principais resultados	Limitações
Whitehouse e Bishop⁽²³⁾	Prospectivo Transversal	15 meninos. Faixa etária de 7 a 14 anos	15 (11 meninos) Faixa etária de 7 a 14 anos	DSM-IV	Verbal e não verbal. Paradigma Oddball	Para o estímulo não verbal não houve diferença entre os grupos, mas houve diferença para o estímulo verbal, sendo que o GE apresentou amplitude reduzida para os componentes P1, N2 e P3.	Análise somente da amplitude; só apresenta os valores numéricos do estímulo verbal; só analisa os componentes P1, N2 e P3.
Matas et al.⁽²⁴⁾	Prospectivo Transversal	10 (9 meninos) Faixa etária de 8 a 19 anos	20 (3 meninos) Faixa etária de 8 a 19 anos	DSM-IV	Não-verbal (tone burst). Paradigma Oddball	As respostas do P3 foram alteradas em 15% no GC (atraso de latência) e 40% no GE (50% apresentou atraso na latência e 50% apresentou ausência de resposta).	Não apresenta os resultados de forma numérica; número amostral pequeno para o GE; avaliou apenas o componente P3; analisou apenas a variável latência.
Orekhova et al.⁽²⁵⁾	Prospectivo Transversal	21 (17 meninos) Faixa etária de 4 a 8 anos	21 (18 meninos) Faixa etária de 4 a 8 anos	DSM-IV-TR e ICD-10 e confirmado pelo DISCO-10	Sons não verbais apresentados com diferentes intervalos. Paradigma Oddball	O GE demonstrou redução da amplitude de N1 e N2.	Não apresenta os resultados de forma numérica; avaliou apenas o componente N1 e N2; avaliou apenas a variável amplitude.
Russo et al.⁽²⁶⁾	Prospectivo Transversal	16 (14 meninos) Faixa etária de 7 - 13 anos	11 (7 meninos) Faixa etária de 7 - 13 anos	ADOS e ADI-R	Verbal com e sem ruído. Sem uso do paradigma Oddball	O GE apresentou aumento de latências e diminuição das amplitudes dos componentes P1 e N1.	Avaliou apenas os componentes P1 e N1; número amostral pequeno para o GC.
Magliaro et al.⁽⁴⁾	Prospectivo Transversal	16 (15 meninos) Média de 11,94 anos	25 (9 meninos) Média de 12,16 anos	DSM-IV	Não-verbal (tone burst). Paradigma Oddball	A ausência de resposta (60,0% dos casos) foi o tipo de alteração predominante no GE em comparação ao GC (0% de ausência).	Não apresenta os resultados dos valores de latência e amplitude; avaliou apenas o componente P3.
Gomot et al.⁽²⁷⁾	Prospectivo Transversal	27 (21 meninos) Faixa etária de 5 a 11 anos	27 (21 meninos) Faixa etária de 5 a 11 anos	DSM-IV-R	Não-verbal (tone burst). Paradigma Oddball, não atencional	O GE apresentou diminuição das latências e aumento da amplitude do componente P3.	Avaliou apenas o componente P3.
Andersson et al.⁽²⁸⁾	Prospectivo Transversal	11 meninos. Média de 16 anos	12 meninos. Média de 15,3 anos	DISCO	Não-verbal (tone burst). Paradigma Oddball,	Não houve diferença entre os grupos para os componentes analisados (N1, P2, P3a e P3b).	Número amostral pequeno.
Stroganova et al.⁽²⁹⁾	Prospectivo Transversal	10 meninos. Média de 75,3 meses	19 meninos Média de 76,8 meses	DSM-IV-TR e ICD-10	Não-verbal. Sem uso do paradigma Oddball	Alteração no PEAC à nível de processamento temporal no GE. Houve uma assimetria nas respostas dos hemisférios corticais, sendo as do HD atenuadas em comparação ao HE. O GE apresentou menor valor de amplitude do componente P1 quando comparado ao GC.	Não apresenta os resultados de forma numérica; número amostral pequeno para o GE, com diferença significativa de número amostral entre os grupos; avaliou apenas o componente P1.
Azouz et al.⁽³⁰⁾	Prospectivo Transversal	30 (23 meninos) Média de 5,5 anos	15 (não especificado o sexo) Média de 5,5 anos	DSM-IV-TR e ADI-R	Não especificado Paradigma não especificado	Maior latência e menor amplitude de N1 em ambas as orelhas no GE em comparação ao GC, sendo a amplitude maior para a orelha esquerda.	Não apresenta os resultados de forma numérica; diferença significativa de número amostral entre os grupos; avaliou apenas o componente N1; não descreveu o protocolo de coleta e análise dos PEAC.
Donkers et al.⁽³¹⁾	Prospectivo Transversal	28 (22 meninos) Faixa etária de 4 a 12 anos	39 (31 meninos) Faixa etária de 4 a 12 anos	ADI-R e ADOS-2	Não-verbal. Paradigma Oddball	O GE apresentou amplitude reduzida do componente P3a. Menores valores de latência para P1 e N2 no GE. Os demais componentes não apresentaram diferença estatisticamente significativa.	Avaliou apenas os componentes P1, N2 e P3.
Gonzalez-Gadea et al.⁽³²⁾	Prospectivo Transversal	24 (23 meninos) Faixa etária de 8 e 15 anos	19 (15 meninos) Faixa etária de 8 e 15 anos	DSM-5	Não-verbal realizado em 3 diferentes apresentações: Frequente, raro-esperado e raro-inesperado.	P3 raro-esperado para o GE: a ativação do lado esquerdo foi maior. P3 raro-inesperado: diminuição da amplitude de P3 com maior ativação do lado direito. Quando comparados estes resultados com os achados do estímulo frequente o único grupo que não apresentou respostas melhores foi o GE.	Não apresenta os resultados de forma numérica; avaliou apenas o componente P3.
Sokhadze et al.⁽³³⁾	Prospectivo Longitudinal	18 (15 meninos) Média de 11 anos	16 (12 meninos) Média de 12 anos	DSM-IV-TR e ADI-R	Não-verbal; Paradigma Oddball	Pré-Treinamento: aumento na latência de N1, P3a e P3b no GE. Pós-Treinamento: a latência diminuiu no GE, mas ainda assim continuou aumentada em comparação ao GC. A amplitude do P3a diminuiu no GE não apresentando mais diferença do grupo com GC.	Não apresenta os resultados de forma numérica; avaliou apenas os componentes N1, P3a e P3b.
Galilee et al.⁽³⁴⁾	Prospectivo Transversal	14 (12 meninos) Faixa etária de 4 a 6 anos	14 (12 meninos) Faixa etária de 4 a 6 anos	ADOS-G	Verbal e não-verbal, com um novo paradigma de pares de repetição. Paradigma Oddball	O GE detectou e discriminou estímulo verbal e não-verbal semelhante ao GC (N330 e P350), entretanto, o GE utilizou unicamente o HE para este processamento ao contrário do GC que utilizou os dois hemisférios.	Não apresenta os resultados de forma numérica; número amostral pequeno; avaliou apenas os componentes N330 e P350.
Kamita⁽³⁵⁾	Prospectivo Transversal	15 (13 meninos) Faixa etária de 7 a 12 anos	15 (13 meninos) Faixa etária de 7 a 12 anos	Não especificado	Verbal e não-verbal; Paradigma Oddball	Não foi encontrada diferença estatisticamente significante entre os grupos.	Não apresenta critério de diagnóstico do TEA.
Lortie et al.⁽³⁶⁾	Prospectivo Transversal	10 (9 meninos) Média de idade de 6 anos	12 (8 meninos) Média de idade de 6 anos	DSM-IV-TR	Sons biológicos e estímulos controle com análise do componente P3 com orientação atencional involuntária. Paradigma Oddball	O GE apresentou maior latência para sons biológicos do que o GC, no entanto apresentou menor latência para os estímulos controles quando comparados ao GC.	Não apresenta os resultados de forma numérica; número amostral pequeno; avaliou apenas componente P3; avaliou apenas a latência.

	Whitehouse e Bishop⁽²³⁾	Matas et al.⁽²⁴⁾	Orekhova et al.⁽²⁵⁾	Russo et al.⁽²⁶⁾	Magliaro et al.⁽⁴⁾	Gomot et al.⁽²⁷⁾	Andersson et al.⁽²⁸⁾	Stroganova et al.⁽²⁹⁾	Azouz et al.⁽³⁰⁾	Donkers et al.⁽³¹⁾	Gonzalez-Gadea et al.⁽³²⁾	Sokhadze et al.⁽³³⁾	Galilee et al.⁽³⁴⁾	Kamita⁽³⁵⁾	Lortie et al.⁽³⁶⁾
1. Objetivo claro	2	2	2	2	2	2	2	2	2	2	2	2	2	2	2
2. Inclusão de pacientes consecutivos	2	2	2	1	2	2	2	2	2	2	2	2	2	2	2
3. Coleta prospectiva de dados	2	2	2	2	2	2	2	2	2	2	2	2	2	2	2
4. Endpoints apropriados para o objetivo do estudo	2	2	2	2	2	2	2	2	2	2	2	2	2	2	2
5. Avaliação imparcial do desfecho do estudo	0	0	0	0	0	0	0	0	0	0	0	0	0	0	0
6. Período de seguimento adequado ao objetivo do estudo	0	0	0	0	0	0	0	0	0	0	0	1	0	0	0
7. Perda de seguimento inferior a 5%	0	0	0	0	0	0	0	0	0	0	0	1	0	0	0
8. Cálculo Prospectivo do tamanho da amostra	0	0	0	0	0	0	0	0	0	0	0	0	0	0	0
9. Grupo controle adequado	2	2	2	2	2	2	2	2	1	2	2	2	2	2	2
10. Grupos contemporâneos	2	2	2	2	2	2	2	2	2	2	2	2	2	2	2
11.Equivalência de linha de base dos grupos	2	2	2	2	2	2	2	1	1	2	2	2	2	2	2
12. Análise estatística adequada	2	2	2	2	2	2	2	2	2	2	2	2	2	2	2
Total	16	16	16	15	16	16	16	15	14	16	16	18	16	16	16

Autor	Estímulo do PEAC	Características do Estímulo e eletrodos utilizados	Instrução
Whitehouse e Bishop⁽²³⁾	Verbal e não verbal. Paradigma Oddball	Para o estímulo verbal, os estímulos padrão e desviante foram os sons das vogais (padrão: / a /; desviante: / i /), e o novo som foi um tom (tom complexo de 800 Hz). Para o estímulo não-verbal, os estímulos padrão e desviante eram tons complexos (padrão: tom complexo de 500 Hz; desviante: tom complexo de 800 Hz) e o novo som era uma vogal (/ i /). Cada bloco continha 750 estímulos (padrões = 600 = 80%; desvios = 75 = 10%; novo = 75 = 10%). Os estímulos foram apresentados binauralmente através de fones de ouvido a 55 dB. Foram utilizados 11 canais de eletrodos, no entanto para fins de comparação, foram utilizadas as respostas do eletrodo Cz.	Na condição ativa, as crianças foram orientadas a clicar no mouse do computador sempre que ouviam o estímulo raro. Na condição passiva, as crianças assistiram um vídeo silencioso de sua escolha em cabine acusticamente tratada.
Matas et al.⁽²⁴⁾	Não-verbal (tone burst). Paradigma Oddball	Utilizou-se um total de 300 estímulos do tipo “tone burst” a 75 dB nHL, nas freqüências de 1000 Hz (estímulo frequente – 80 a 85%) e 1500 Hz (estímulo raro – 15 a 20%), apresentados de forma aleaória, com janela de análise de 512ms, filtros passa-alto de 30.00 Hz e passa-baixo de 1.00 Hz, e ganho de 15000. O eletrodo de referência foi o Cz.	Cada indivíduo foi orientado a identificá-lo, contando mentalmente ou levantando a mão toda vez que este aparecesse
Orekhova et al.⁽²⁵⁾	Sons não verbais apresentados com diferentes intervalos. Paradigma Oddball	Foram apresentados 100 pares de cliques (ruído branco; 90 dB NPS) binauralmente através de fones de ouvido sem fio com a ajuda do software. Os intervalos entre pares (S2 – S1) variaram de 7 a 9 s, enquanto o intervalo intra-par (S1 – S2) foi fixado em 500 ms. Os estímulos foram organizados em duas sessões iguais com um intervalo de 40s.	Durante a sessão experimental, a criança estava assistindo desenhos animados silenciosos em um computador. O comportamento foi gravado em vídeo e os dados do vídeo foram armazenados sincronizados com os registros eletrofisiológicos. Os registros de vídeo foram analisados para revelar diferenças entre os grupos.
Russo et al.⁽²⁶⁾	Verbal com e sem ruído. Sem uso do paradigma Oddball	Foi realizado com a sílaba /da/ apresentados com polaridade alternada. As respostas evocadas foram coletadas em duas condições diferentes, uma em um nível de fala no silêncio (a 80 dB SPL) e com ruído de fundo (a 75 dB NPS), com um intervalo inter-estímulo de 631 ms e filtro de 0,5–100 Hz (12 dB / oitava), com um filtro de entalhe a 60 Hz, para isolar as frequências que são codificados de maneira mais robusta no nível do córtex.	As crianças assistiram um filme de sua escolha.
Magliaro et al.⁽⁴⁾	Não-verbal (tone burst). Paradigma Oddball	O estímulo foi tone-burst e apresentado monoauralmente a 75 dB nHL a uma taxa de apresentação de 1,1 estímulos por segundo (total de 300 estímulos) foi usado para o P300. O estímulo frequente (80%) foi apresentado em 1000 Hz e o raro (20%) a 1500 Hz.	O participante foi instruído a estar atento ao estímulo raro que apareceram aleatoriamente em uma série de estímulos, e convidados a contar em voz alta o estímulo raro. Um breve treinamento foi realizado antes do exame para garantir compreensão dos procedimentos de teste. Instruções relativas aos testes audiológicos foram fornecidos e reforçados a todos os participantes durante os procedimentos.
Gomot et al.⁽²⁷⁾	Não-verbal (tone burst). Paradigma Oddball, não atencional	As sequências de estímulos auditivos consistiram em tons padrão de 1.000 Hz e tons desviantes de 1.100 Hz (probabilidade de ocorrência: p=0,15) apresentados aleatoriamente, na intensidade de 70 dB NPS e duração de 50 ms. Os estímulos foram apresentados monoauralmente através de fones de ouvido com intervalo inter-estímulo de 700 ms. Foram utilizados 7 canais de eletrodos, no entanto para fins de comparação, foram utilizadas as respostas do eletrodo Cz.	Os participantes assistiram a um filme mudo na tela da TV durante a sessão de gravação que durou 25 minutos.
Andersson et al.⁽²⁸⁾	Não-verbal (tone burst). Paradigma Oddball,	Foi realizado com o paradigma do oddball de três estímulos consistindo em 360 estímulos (72% frequente 14% estímulo raro e 14% estímulo raro distrator). Os estímulos raros diferiam dos padrões em relação à frequência (1500 Hz). O terceiro tipo de estímulo, o som distrator, foi um ruído filtrado espectralmente de 95 dB com duração de 100 ms. Foram utilizados 14 canais de eletrodos, no entanto para fins de comparação, foram utilizadas as respostas do eletrodo Cz.	Os indivíduos foram instruídos a responder aos tons raros pressionando uma tecla de resposta.
Stroganova et al.⁽²⁹⁾	Não-verbal. Sem uso do paradigma Oddball	Pares de cliques (ruído branco; 90 dB NPS, 4 mseg de duração) foram apresentados monoauralmente através de fones de ouvido, com intervalos interestímulo que variaram aleatoriamente de 7 a 9 segundos, enquanto o intervalo entre pares foi fixado em 1000 ms. Foi utilizado filtro passa-alta de 1 Hz. Foram utilizados 32 canais de eletrodos, no entanto para fins de comparação, foram utilizadas as respostas do eletrodo Cz.	A criança permaneceu sentada em uma poltrona assistindo desenhos animados silenciosos.
Azouz et al.⁽³⁰⁾	Não especificado. Paradigma não especificado	Não especificado	Não especificado
Donkers et al.⁽³¹⁾	Não-verbal. Paradigma Oddball	Os estímulos incluíam tons padrão (200 ms de duração, 1000 Hz, 88%), tons desviantes (200 ms de duração, 1100 Hz, 4%), tons desviantes de duração (190 ms de duração, 1000 Hz, 4%) e novos sons (200 ms, sons ambientais únicos, como latidos de cães, 4%). Foram utilizados 12 canais de eletrodos, no entanto para fins de comparação, foram utilizadas as respostas do eletrodo Cz.	As crianças sentaram no colo dos pais dentro de uma cabine acústica pouco iluminada e foram orientadas a assistirem um vídeo com som baixo (<60 dB) e permanecerem o mais imóvel possível.
Gonzalez-Gadea et al.⁽³²⁾	Não-verbal realizado em 3 diferentes apresentações: Frequente, raro-esperado e raro-inesperado.	Os estímulos consistiram em sequências de cinco sons complexos com duração de 50 ms com intervalo inter-estímulo a 150 ms. Cada som complexo era composto de três tons sinusoidais, do tipo A (500, 1.000 e 2.000 Hz) ou tipo B (350, 700 e 1.400 Hz). Foram utilizados diversos eletrodos para captação da resposta, mas a fim de comparação com os achados dos outros estudos foi utilizado os resultados obtidos com o eletrodo Cz como referência.	Os participantes foram convidados a contar as sequências de estímulos raros apresentados na mesma orelha das sequências dos estímulos frequentes. No final de cada bloco, foi solicitado que o indivíduo relatasse o valor final da contagem.
Sokhadze et al.⁽³³⁾	Não-verbal; Paradigma Oddball	Dois tipos de estímulos foram apresentados, os estímulos frequentes foram tons sinusoidais de 1000 Hz de 100 ms de duração e representou 80% dos estímulos em cada sequência; Os estímulos raros foram tons sinusoidais de 1300 Hz de duração de 100 ms e representou 20% dos estímulos em cada sequência, e foram apresentados aleatoriamente entre os estímulos padrão. Foram utilizados diversos eletrodos para captação da resposta, mas a fim de comparação com os achados dos outros estudos foi utilizado os resultados obtidos com o eletrodo Cz como referência.	Durante as sessões de gravação, a atenção do indivíduo foi direcionada para uma tela de computador mostrando instruções para ficar parado.
Galilee et al.⁽³⁴⁾	Verbal e não-verbal, com um novo paradigma de pares de repetição. Paradigma Oddball	Foram utilizadas três sílabas consoante-vogal, / ba /, / da / e / ga/. Para os estímulos não-verbal foram criadas a partir de cinco tons sinusoidais. Foram utilizados diversos eletrodos para captação da resposta, mas a fim de comparação com os achados dos outros estudos foi utilizado os resultados obtidos com o eletrodo Cz como referência.	As crianças assistiram um vídeo silencioso durante o exame.
Kamita⁽³⁵⁾	Verbal e não-verbal; Paradigma Oddball	O PEALL com estímulo tone burst foi realizado a 75dBnNA de forma monoaural, sendo o estímulo apresentado em uma velocidade de 1,1 estímulos por segundo, totalizando 300 estímulos. O estímulo frequente foi apresentado a 1000 Hz e o raro a 2000 Hz. O PEALL com estímulo de fala foi realizado com as sílabas /ba/ (frequente) e /da/ (raro), sendo apresentadas monoauralmente a 75 dBnNA, em uma velocidade de apresentação de 1,1 estímulos por segundo, totalizando 300 estímulos. Foi utilizado o eletrodo Cz como referência.	O paciente deveria levantar a mão quando escutasse o estímulo raro.
Lortie et al.⁽³⁶⁾	Sons biológicos e estímulos controle com análise do componente P3 com orientação atencional involuntária. Paradigma Oddball	Os estímulos consistiram em dois sons biológicos, representando um estalo de dedo (1981Hz) e uma sucção de boca (5857Hz) e dois sons de controle correspondentes. Os estímulos de controle correspondentes replicando fielmente as propriedades de sons naturais na duração, frequência de pico, envelope, latências de início e picos também foram criadas. Além desses quatro sons, dois estímulos com propriedades acústicas intermediárias e um envelope diferente foi criado; um foi usado como o estímulo padrão enquanto o outro foi utilizado como desviante, semelhante ao protocolo original. Foram utilizados diversos eletrodos para captação da resposta, mas a fim de comparação com os achados dos outros estudos foi utilizado os resultados obtidos com o eletrodo Cz como referência.	Os participantes foram instruídos a ignorar os estímulos auditivos e a assistir a um filme sem som.

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[1] Legenda: GE: Grupo Estudo; GC: Grupo Controle; PEAC: Potenciais Evocados Auditivos Corticais; HD: Hemisfério Direito; HE: Hemisfério Esquerdo; DSM-IV: Diagnostic and Statistical Manual of Mental Disorders, Quarta edição; DISCO: Diagnostic Interview for Social and Communication Disorders; ADOS: Autism Diagnostic Observation Schedule; ADI-R - Autism Diagnostic Interview-Revised; ADOS-2: Autism Diagnostic Observation Schedules-2; DSM-5: Diagnostic and Statistical Manual of Mental Disorders, Quinta edição; ADOS-G: Autism Diagnostic Observation Schedule–Generic